Collins est née l’aînée d’une fratrie de cinq enfants à Seattle, Washington, où elle a passé les dix premières années de sa vie. Son père, chanteur, pianiste et animateur de radio aveugle, prend un emploi à Denver, dans le Colorado, en 1949, et la famille s’y installe. Collins a étudié le piano classique avec Antonia Brico, et a fait ses débuts en public à l’âge de 13 ans, en interprétant le Concerto pour deux pianos de Mozart. Brico ne voit pas d’un bon œil, à l’époque et plus tard, l’intérêt croissant de Collins pour la musique folklorique, ce qui l’amène à prendre la difficile décision d’interrompre ses cours de piano. Des années plus tard, après avoir acquis une renommée internationale, elle invite Brico à l’un de ses concerts à Denver. Lorsqu’elles se retrouvent après le concert, Brico prend les deux mains de Collins dans les siennes, regarde ses doigts avec nostalgie et dit : « Petite Judy, tu aurais vraiment pu aller loin ». Plus tard, Collins découvrit que Brico elle-même avait gagné sa vie lorsqu’elle était plus jeune en jouant du piano jazz et ragtime (Singing Lessons, pp. 71-72). Au début de sa vie, Collins a eu la chance de rencontrer de nombreux musiciens professionnels par l’intermédiaire de son père.
C’est cependant la musique de Woody Guthrie et de Pete Seeger et les chansons traditionnelles du renouveau folklorique du début des années 1960 qui ont enflammé l’intérêt de Collins et éveillé en elle l’amour des paroles. Trois ans après ses débuts en tant que prodige du piano, elle jouait de la guitare. Ses premières apparitions publiques en tant qu’artiste folk après son diplôme de l’East High School de Denver ont lieu au Michael’s Pub à Boulder, Colorado, et au club folk Exodus à Denver. Sa musique devient populaire à l’université du Connecticut, où son mari enseigne. Elle se produit dans des fêtes et pour la station de radio du campus avec David Grisman et Tom Azarian. Elle finit par se rendre à Greenwich Village, à New York, où elle joue dans des clubs comme le Gerde’s Folk City jusqu’à ce qu’elle signe avec Elektra Records, un label avec lequel elle restera associée pendant 35 ans. En 1961, Collins sort son premier album, A Maid of Constant Sorrow, à l’âge de 22 ans.
Au début, elle chante des chansons folk traditionnelles ou des chansons écrites par d’autres – en particulier les auteurs de chansons contestataires de l’époque, comme Tom Paxton, Phil Ochs et Bob Dylan. Elle a enregistré ses propres versions de chansons importantes de l’époque, telles que « Mr. Tambourine Man » de Dylan et « Turn, Turn, Turn » de Pete Seeger. Collins a également contribué à faire connaître des musiciens peu connus à un public plus large. Par exemple, elle a enregistré des chansons du poète canadien Leonard Cohen, qui est devenu un ami proche au fil des ans. Elle a également enregistré des chansons d’auteurs-compositeurs-interprètes tels qu’Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson et Richard Fariña bien avant qu’ils n’acquièrent une renommée nationale.
Les premiers albums de Collins consistaient en des chansons folk directes à base de guitare, mais en 1966, avec In My Life, elle a commencé à se diversifier pour inclure des œuvres de sources aussi variées que les Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel et Kurt Weill. Mark Abramson a produit et Joshua Rifkin a arrangé l’album, ajoutant une orchestration luxuriante à de nombreux numéros. L’album était un départ majeur pour un artiste folk et a tracé la voie pour le travail ultérieur de Collins au cours de la décennie suivante.
Avec son album de 1967 Wildflowers, également produit par Abramson et arrangé par Rifkin, Collins a commencé à enregistrer ses propres compositions, à commencer par « Since You’ve Asked ». L’album a également permis à Collins de remporter un grand succès et un Grammy Award avec la chanson « Both Sides, Now » de Mitchell, qui a atteint en décembre 1968 la huitième place du Billboard Hot 100. Deux chansons (« Who Knows Where The Time Goes » et « Albatross ») ont figuré dans le film de 1968 The Subject Was Roses.
L’album Who Knows Where the Time Goes de 1968 de Collins a été produit par David Anderle, et comportait un accompagnement à la guitare par Stephen Stills (de Crosby, Stills & Nash), avec qui elle avait une relation romantique à l’époque. (Elle a été l’inspiration pour le classique du CSN de Stills « Suite : Judy Blue Eyes ».) Time Goes avait un son country doux et incluait « Someday Soon » de Ian Tyson et la chanson titre, écrite par l’auteur-compositeur-interprète britannique Sandy Denny. L’album comprenait également la composition de Collins « My Father » et l’une des premières reprises de « Bird on the Wire » de Leonard Cohen.
Dans les années 1970, Collins avait une solide réputation de chanteuse de chansons d’art et de folksinger et avait commencé à se distinguer par ses propres compositions. Elle était également connue pour son large éventail de matériaux : ses chansons de cette période comprennent l’hymne chrétien traditionnel « Amazing Grace », la ballade de Broadway de Stephen Sondheim « Send in the Clowns » (qui ont toutes deux atteint le top 20 en tant que singles), un enregistrement de « A Song for David » de Joan Baez, et ses propres compositions, comme « Born to the Breed ».
Collins a été invitée à participer au Muppet Show dans un épisode diffusé en janvier 1978, en chantant « Leather-Winged Bat », « I Know An Old Lady who Swallowed a Fly », « Do Re Mi », et « Send in the Clowns ». Elle est également apparue plusieurs fois dans l’émission Sesame Street, où elle a interprété « Fishermen’s Song » avec un chœur de pêcheurs Muppet, a chanté un trio avec Biff et Sully en utilisant le mot « oui », et a même joué dans un sketch de conte de fées musical moderne intitulé « The Sad Princess ». Elle a chanté la musique du spécial animé de 1983 The Magic of Herself the Elf, ainsi que la chanson thème du téléfilm de Rankin-Bass The Wind in the Willows. L’album Hard Times for Lovers de 1979 de Collins a bénéficié d’une publicité supplémentaire avec la photographie de la pochette de Collins nue.
En 1990, Collins a sorti l’album Fires of Eden sous le label Columbia Records. L’album a donné naissance à un single – « Fires of Eden », écrit par Kit Hain et Mark Goldenberg. Le single a atteint la 31e place du classement Adult Contemporary du Billboard. Au moment de sa sortie, Collins a interprété la chanson en direct à plusieurs reprises, notamment dans le Tonight Show Starring Johnny Carson et le Joan Rivers Show. Une vidéo musicale faisant la promotion de la chanson et mettant en vedette Collins a également été publiée. Plus tard, Cher a enregistré « Fires of Eden » pour son album Love Hurts de 1991. D’autres chansons mémorables de Fires of Eden de Collins comprennent « The Blizzard », « Home Before Dark » et une reprise de la chanson des Hollies – « The Air That I Breathe ».
Le premier mémoire de Collins, Trust Your Heart, a été publié en 1987 et un roman, Shameless, a suivi en 1995. Un deuxième mémoire, Sanity and Grace (2003), raconte la mort de son fils Clark en janvier 1992. Avec l’aide de son manager Katherine DePaul, elle fonde Wildflower Records. Bien que ses ventes de disques ne soient plus ce qu’elles étaient, elle continue à enregistrer et à faire des tournées aux États-Unis, en Europe, en Australie et en Nouvelle-Zélande. Elle s’est produite lors de la première investiture du président Bill Clinton en 1993, en chantant « Amazing Grace » et « Chelsea Morning » (les Clinton ont déclaré avoir nommé leur fille, Chelsea, d’après l’enregistrement de la chanson de Collins). En 2006, elle a chanté « This Little Light of Mine » dans une publicité pour Eliot Spitzer.
Divers artistes dont Shawn Colvin, Rufus Wainwright et Chrissie Hynde ont repris ses compositions pour l’album hommage Born to the Breed en 2008. La même année, Collins a publié sa propre collection de reprises de chansons des Beatles, et elle a reçu un doctorat honorifique du Pratt Institute le 18 mai. En 2010, Collins a chanté « The Weight of the World » au Newport Folk Festival, une chanson d’Amy Speace.
Collins a rejoint le jury des 7e, 9e, 10e, 11e, 12e, 13e et 14e Annual Independent Music Awards, et ce faisant, a grandement aidé les carrières des musiciens indépendants.
En juillet 2012, Collins est apparue en tant qu’artiste invitée dans l’émission de télévision australienne SBS RocKwiz.
Le 25 juin 2019, le New York Times Magazine a listé Judy Collins parmi les centaines d’artistes dont le matériel aurait été détruit dans l’incendie d’Universal en 2008.