Collins wurde als ältestes von fünf Geschwistern in Seattle, Washington, geboren, wo sie die ersten zehn Jahre ihres Lebens verbrachte. Ihr Vater, ein blinder Sänger, Pianist und Radiomoderator, nahm 1949 einen Job in Denver, Colorado, an, und die Familie zog dorthin. Collins studierte klassisches Klavier bei Antonia Brico und gab ihr öffentliches Debüt im Alter von 13 Jahren, als sie Mozarts Konzert für zwei Klaviere spielte. Brico war damals und auch später nicht begeistert von Collins‘ wachsendem Interesse an der Volksmusik, was sie zu der schwierigen Entscheidung veranlasste, ihren Klavierunterricht abzubrechen. Jahre später, nachdem sie international bekannt geworden war, lud sie Brico zu einem ihrer Konzerte in Denver ein. Als sie sich nach dem Auftritt trafen, nahm Brico beide Hände von Collins in ihre, schaute wehmütig auf ihre Finger und sagte: „Kleine Judy – du hättest es wirklich weit bringen können.“ Noch später entdeckte Collins, dass Brico selbst ihren Lebensunterhalt als Jazz- und Ragtime-Pianistin verdient hatte (Singing Lessons, S. 71-72). In ihrem frühen Leben hatte Collins das Glück, durch ihren Vater viele professionelle Musiker kennenzulernen.
Es war jedoch die Musik von Woody Guthrie und Pete Seeger und die traditionellen Lieder des Folk-Revivals der frühen 1960er Jahre, die Collins‘ Interesse weckten und in ihr eine Liebe zu Texten entfachten. Drei Jahre nach ihrem Debüt als Klavier-Wunderkind spielte sie bereits Gitarre. Ihre ersten öffentlichen Auftritte als Folk-Künstlerin nach ihrem Abschluss an der East High School in Denver hatte sie in Michael’s Pub in Boulder, Colorado, und im Folk-Club Exodus in Denver. Ihre Musik wurde an der Universität von Connecticut, wo ihr Mann lehrte, populär. Sie trat auf Partys und beim Radiosender der Universität auf, zusammen mit David Grisman und Tom Azarian. Schließlich ging sie nach Greenwich Village, New York City, wo sie in Clubs wie Gerde’s Folk City auftrat, bis sie bei Elektra Records unterschrieb, einem Label, mit dem sie 35 Jahre lang verbunden war. 1961 veröffentlichte Collins im Alter von 22 Jahren ihr erstes Album, A Maid of Constant Sorrow.
Zunächst sang sie traditionelle Folksongs oder Lieder, die von anderen geschrieben worden waren – insbesondere von den Protest-Songwritern jener Zeit wie Tom Paxton, Phil Ochs und Bob Dylan. Sie nahm ihre eigenen Versionen wichtiger Songs aus dieser Zeit auf, wie z. B. „Mr. Tambourine Man“ von Dylan und „Turn, Turn, Turn“ von Pete Seeger. Collins war auch maßgeblich daran beteiligt, wenig bekannte Musiker einem breiteren Publikum bekannt zu machen. So nahm sie beispielsweise Lieder des kanadischen Dichters Leonard Cohen auf, der im Laufe der Jahre zu einem engen Freund wurde. Sie nahm auch Lieder von Singer-Songwritern wie Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson und Richard Fariña auf, lange bevor diese landesweit bekannt wurden.
Collins‘ erste Alben bestanden aus einfachen, gitarrenbasierten Folksongs, aber 1966 begann sie mit In My Life, sich zu verzweigen und Werke von so unterschiedlichen Quellen wie den Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel und Kurt Weill aufzunehmen. Mark Abramson produzierte und Joshua Rifkin arrangierte das Album und fügte vielen Stücken eine üppige Orchestrierung hinzu. Das Album war eine wichtige Neuerung für eine Folk-Künstlerin und stellte die Weichen für Collins‘ spätere Arbeit im nächsten Jahrzehnt.
Mit ihrem 1967er-Album Wildflowers, das ebenfalls von Abramson produziert und von Rifkin arrangiert wurde, begann Collins, ihre eigenen Kompositionen aufzunehmen, angefangen mit „Since You’ve Asked“. Das Album bescherte Collins mit Mitchells „Both Sides, Now“, das im Dezember 1968 Platz 8 der Billboard Hot 100 erreichte, auch einen großen Hit und eine Grammy-Auszeichnung. Zwei Songs („Who Knows Where The Time Goes“ und „Albatross“) wurden 1968 in dem Film „The Subject Was Roses“ verwendet.
Collins‘ 1968er Album Who Knows Where the Time Goes wurde von David Anderle produziert und von Stephen Stills (von Crosby, Stills & Nash), mit dem sie zu dieser Zeit eine Beziehung hatte, an der Gitarre begleitet. (Sie war die Inspiration für Stills‘ CSN-Klassiker „Suite: Judy Blue Eyes“.) Time Goes hatte einen sanften Country-Sound und enthielt Ian Tysons „Someday Soon“ und den Titelsong, geschrieben von der britischen Singer-Songwriterin Sandy Denny. Das Album enthielt auch Collins‘ Komposition „My Father“ und eine der ersten Coverversionen von Leonard Cohens „Bird on the Wire“.
In den 1970er Jahren hatte Collins einen soliden Ruf als Kunstliedsängerin und Folksängerin und begann, sich mit eigenen Kompositionen hervorzutun. Sie war auch für ihr breites Spektrum an Material bekannt: zu ihren Liedern aus dieser Zeit gehören die traditionelle christliche Hymne „Amazing Grace“, die Stephen Sondheim-Broadway-Ballade „Send in the Clowns“ (die beide als Singles Top-20-Hits waren), eine Aufnahme von Joan Baez‘ „A Song for David“ und ihre eigenen Kompositionen wie „Born to the Breed“.
Collins hatte einen Gastauftritt in der Muppet Show in einer Episode, die im Januar 1978 ausgestrahlt wurde, und sang „Leather-Winged Bat“, „I Know An Old Lady who Swallowed a Fly“, „Do Re Mi“ und „Send in the Clowns“. Sie trat auch mehrmals in der Sesamstraße auf, wo sie den „Fishermen’s Song“ mit einem Chor von „Anything Muppet Fishermen“ sang, ein Trio mit Biff und Sully sang, in dem das Wort „yes“ vorkommt, und sogar in einem modernen musikalischen Märchensketch namens „The Sad Princess“ auftrat. Sie sang die Musik für das 1983 erschienene Zeichentrick-Special The Magic of Herself the Elf sowie das Titellied des Rankin-Bass-Fernsehfilms The Wind in the Willows. Collins‘ Album Hard Times for Lovers aus dem Jahr 1979 erlangte durch das Nacktfoto auf dem Cover zusätzliche Bekanntheit.
Im Jahr 1990 veröffentlichte Collins das Album Fires of Eden bei Columbia Records. Aus dem Album wurde eine Single ausgekoppelt – „Fires of Eden“, geschrieben von Kit Hain und Mark Goldenberg. Die Single erreichte Platz 31 in den Billboard Adult Contemporary Charts. Zum Zeitpunkt der Veröffentlichung trat Collins mit dem Song mehrmals live auf, unter anderem in der Tonight Show Starring Johnny Carson und der Joan Rivers Show. Außerdem wurde ein Musikvideo veröffentlicht, in dem Collins den Song vorstellt. Später nahm Cher „Fires of Eden“ für ihr 1991 erschienenes Album Love Hurts auf. Andere denkwürdige Songs aus Collins‘ Fires of Eden sind „The Blizzard“, „Home Before Dark“ und eine Coverversion des The Hollies-Songs „The Air That I Breathe“.
Collins erste Memoiren, Trust Your Heart, wurden 1987 veröffentlicht und ein Roman, Shameless, folgte 1995. Ein zweites Erinnerungsbuch, Sanity and Grace (2003), erzählt vom Tod ihres Sohnes Clark im Januar 1992. Mit Hilfe ihrer Managerin Katherine DePaul gründete sie Wildflower Records. Obwohl ihre Plattenverkäufe nicht mehr das sind, was sie einmal waren, nimmt sie immer noch Platten auf und tourt durch die USA, Europa, Australien und Neuseeland. Sie trat 1993 bei der ersten Amtseinführung von Präsident Bill Clinton auf und sang „Amazing Grace“ und „Chelsea Morning“ (die Clintons haben erklärt, dass sie ihre Tochter Chelsea nach Collins‘ Aufnahme des Liedes benannt haben). Im Jahr 2006 sang sie „This Little Light of Mine“ in einem Werbespot für Eliot Spitzer.
Verschiedene Künstler, darunter Shawn Colvin, Rufus Wainwright und Chrissie Hynde, coverten 2008 ihre Kompositionen für das Tribute-Album Born to the Breed. Im selben Jahr veröffentlichte Collins ihre eigene Coversammlung von Beatles-Songs, und am 18. Mai erhielt sie die Ehrendoktorwürde des Pratt Institute. 2010 sang Collins beim Newport Folk Festival „The Weight of the World“, einen Song von Amy Speace.
Collins war Mitglied der Jury für die 7th, 9th, 10th, 11th, 12th, 13th und 14th Annual Independent Music Awards und unterstützte damit maßgeblich die Karrieren unabhängiger Musiker.
Im Juli 2012 trat Collins als Gastkünstlerin in der australischen SBS-Fernsehsendung RocKwiz auf.
Am 25. Juni 2019 listete das New York Times Magazine Judy Collins unter Hunderten von Künstlern auf, deren Material angeblich beim Universal-Brand 2008 zerstört wurde.