Collins nasceu a mais velha de cinco irmãos em Seattle, Washington, onde passou os primeiros dez anos de sua vida. Seu pai, um cantor cego, pianista e apresentador de programas de rádio, aceitou um emprego em Denver, Colorado, em 1949, e a família mudou-se para lá. Collins estudou piano clássico com Antonia Brico, fazendo sua estréia pública aos 13 anos de idade, interpretando o Concerto para Dois Pianos de Mozart. Brico teve uma visão sombria, tanto na época como mais tarde, do crescente interesse de Collins pela música popular, o que a levou à difícil decisão de interromper suas aulas de piano. Anos mais tarde, depois de se tornar conhecida internacionalmente, convidou Brico para um dos seus concertos em Denver. Quando se conheceram depois da apresentação, Brico pegou as duas mãos de Collins, olhou melancolicamente para os seus dedos e disse: “Little Judy-you really could have gone places”. Ainda mais tarde, Collins descobriu que a própria Brico tinha ganho a vida quando era mais jovem tocando jazz e ragtime piano (Aulas de Canto, pp. 71-72). No início de sua vida, Collins teve a sorte de conhecer muitos músicos profissionais através de seu pai.
Foi a música de Woody Guthrie e Pete Seeger e as canções tradicionais do reavivamento popular do início dos anos 60, no entanto, que despertou o interesse de Collins e despertou nela o amor pela letra. Três anos após sua estréia como prodígio do piano, ela estava tocando guitarra. Suas primeiras aparições públicas como artista folclórica após sua formatura na East High School de Denver foram no Michael’s Pub em Boulder, Colorado, e no clube folclórico Exodus em Denver. Sua música se tornou popular na Universidade de Connecticut, onde seu marido lecionava. Ela se apresentou em festas e para a estação de rádio do campus junto com David Grisman e Tom Azarian. Ela acabou indo para Greenwich Village, New York City, onde tocou em clubes como Gerde’s Folk City até assinar com a Elektra Records, uma gravadora à qual esteve associada por 35 anos. Em 1961, Collins lançou seu primeiro álbum, A Maid of Constant Sorrow, aos 22.
No início, ela cantou canções folclóricas tradicionais ou canções escritas por outros – em particular os compositores de protesto da época, como Tom Paxton, Phil Ochs, e Bob Dylan. Ela gravou suas próprias versões de músicas importantes da época, tais como “Mr. Tambourine Man” de Dylan e “Turn, Turn, Turn” de Pete Seeger. Collins também foi instrumental para levar músicos pouco conhecidos a um público mais amplo. Por exemplo, ela gravou canções do poeta canadense Leonard Cohen, que se tornou um amigo próximo ao longo dos anos. Ela também gravou músicas de cantores-compositores como Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson e Richard Fariña muito antes de eles ganharem aclamação nacional.
Os primeiros álbuns de Collins consistiam de canções folclóricas simples baseadas em guitarra, mas em 1966, com In My Life, ela começou a ramificar-se para incluir trabalhos de fontes tão diversas como os Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel, e Kurt Weill. Mark Abramson produziu e Joshua Rifkin arranjou o álbum, acrescentando uma orquestração exuberante a muitos dos números. O álbum foi uma grande partida para um artista folclórico e marcou o rumo do trabalho subsequente de Collins na década seguinte.
Com seu álbum Wildflowers de 1967, também produzido por Abramson e arranjado por Rifkin, Collins começou a gravar suas próprias composições, começando com “Since You’ve Asked”. O álbum também forneceu a Collins um grande sucesso e um prêmio Grammy no “Both Sides, Now” de Mitchell, que em dezembro de 1968 alcançou o número 8 na Billboard Hot 100. Duas canções (“Who Knows Where The Time Goes” e “Albatross”) foram apresentadas no filme The Subject Was Roses, de 1968.
O álbum Who Knows Where the Time Goes, de 1968, foi produzido por David Anderle, e contou com o apoio de Stephen Stills (de Crosby, Stills & Nash), com quem ela estava romanticamente envolvida na época. (Ela foi a inspiração para o clássico de Stills do CSN “Suite: Judy Blue Eyes”). Time Goes tinha um som country suave e incluía “Someday Soon Soon” de Ian Tyson e a faixa título, escrita pela cantora e compositora britânica Sandy Denny. O álbum também apresentou a composição de Collins “My Father” e uma das primeiras capas de “Bird on the Wire” de Leonard Cohen.
Nos anos 70, Collins tinha uma sólida reputação como cantora de arte e folksinger e tinha começado a se destacar por suas próprias composições. Ela também era conhecida por sua ampla gama de material: suas canções deste período incluem o tradicional hino cristão “Amazing Grace”, a balada “Send in the Clowns” de Stephen Sondheim Broadway (ambos foram os 20 maiores sucessos como singles), uma gravação de “A Song for David” de Joan Baez, e suas próprias composições, tais como “Born to the Breed”.
Collins convidado estrelou em The Muppet Show num episódio transmitido em Janeiro de 1978, cantando “Leather-Winged Bat”, “I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, “Do Re Mi”, e “Send in the Clowns”. Ela também apareceu várias vezes na Rua Sésamo, onde interpretou “Fishermen’s Song” com um coro de Anything Muppet pescadores, cantou um trio com Biff e Sully usando a palavra “sim”, e até estrelou um esquete musical moderno de contos de fadas chamado “The Sad Princess”. Ela cantou a música do especial de animação de 1983 The Magic of Herself the Elf, assim como a música tema do filme de TV Rankin-Bass The Wind in the Willows. O álbum Hard Times for Lovers de 1979 da Collins ganhou alguma publicidade extra com a fotografia da capa da Collins nua.
Em 1990, Collins lançou o álbum Fires of Eden sob a Columbia Records. O álbum gerou um single – “Fires of Eden”, escrito por Kit Hain e Mark Goldenberg. O single teve o seu auge no nº 31 da Billboard’s Adult Contemporary chart. Na época de seu lançamento, Collins interpretou a música ao vivo em várias ocasiões, inclusive no The Tonight Show Starring Johnny Carson e The Joan Rivers Show. Também foi lançado um videoclipe promovendo a canção e apresentando Collins. Mais tarde, Cher gravou “Fires of Eden” para o seu álbum Love Hurts de 1991. Outras músicas memoráveis de Collins’ Fires of Eden incluem “The Blizzard”, “Home Before Dark” e uma capa da música The Hollies – “The Air That I Breathe”.
Collins primeiro livro de memórias, Trust Your Heart, foi publicado em 1987 e um romance, Shameless, foi seguido em 1995. Um segundo livro de memórias, Sanity and Grace (2003), conta a morte do seu filho Clark em Janeiro de 1992. Com a ajuda de sua empresária Katherine DePaul, fundou a Wildflower Records. Embora suas vendas de discos não sejam o que eram, ela ainda grava e faz turnês nos EUA, Europa, Austrália e Nova Zelândia. Ela se apresentou na primeira posse do presidente Bill Clinton em 1993, cantando “Amazing Grace” e “Chelsea Morning” (os Clintons declararam que deram o nome de Chelsea à filha, após a gravação da canção por Collins). Em 2006, ela cantou “This Little Light of Mine” em um comercial para Eliot Spitzer.
Vários artistas incluindo Shawn Colvin, Rufus Wainwright e Chrissie Hynde cobriram suas composições para o álbum de tributo Born to the Breed em 2008. No mesmo ano, Collins lançou sua própria coleção de covers de músicas dos Beatles, e ela recebeu um doutorado honorário do Pratt Institute em 18 de maio. Em 2010, Collins cantou “The Weight of the World” no Newport Folk Festival, uma canção de Amy Speace.
Collins juntou-se ao júri dos 7º, 9º, 10º, 11º, 12º, 13º e 14º Prémios Anuais de Música Independente, e ao fazê-lo, ajudou muito na carreira dos músicos independentes.
Em julho de 2012, Collins apareceu como artista convidado no programa de televisão australiano SBS RocKwiz.
Em 25 de junho de 2019, o The New York Times Magazine listou Judy Collins entre centenas de artistas cujo material foi alegadamente destruído no incêndio Universal de 2008.