Collins s-a născut cea mai mare din cinci frați în Seattle, Washington, unde și-a petrecut primii zece ani din viață. Tatăl ei, un cântăreț orb, pianist și prezentator de emisiuni radiofonice, a acceptat o slujbă în Denver, Colorado, în 1949, iar familia s-a mutat acolo. Collins a studiat pianul clasic cu Antonia Brico, făcându-și debutul public la vârsta de 13 ani, interpretând Concertul pentru două piane de Mozart. Brico nu a privit cu ochi buni, atât atunci, cât și mai târziu, interesul crescând al lui Collins pentru muzica populară, ceea ce a determinat-o să ia decizia dificilă de a întrerupe lecțiile de pian. Ani mai târziu, după ce a devenit cunoscută la nivel internațional, ea l-a invitat pe Brico la unul dintre concertele sale din Denver. Când s-au întâlnit după spectacol, Brico a luat ambele mâini ale lui Collins în mâinile ei, s-a uitat melancolic la degetele ei și a spus: „Micuța Judy – chiar ai fi putut ajunge departe”. Tot mai târziu, Collins a descoperit că Brico însăși își câștigase existența când era mai tânără cântând la pian jazz și ragtime (Singing Lessons, pp. 71-72). În primii ani de viață, Collins a avut norocul de a cunoaște mulți muzicieni profesioniști prin intermediul tatălui ei.
A fost însă muzica lui Woody Guthrie și Pete Seeger și cântecele tradiționale ale renașterii folk de la începutul anilor 1960, care au aprins interesul lui Collins și au trezit în ea dragostea pentru versuri. La trei ani de la debutul ei ca pianistă prodigioasă, cânta la chitară. Primele sale apariții publice ca artist folk după absolvirea liceului East High School din Denver au avut loc la Michael’s Pub din Boulder, Colorado, și la clubul folk Exodus din Denver. Muzica ei a devenit populară la Universitatea din Connecticut, unde preda soțul ei. A cântat la petreceri și pentru postul de radio din campus alături de David Grisman și Tom Azarian. În cele din urmă a ajuns în Greenwich Village, New York City, unde a cântat în cluburi precum Gerde’s Folk City până când a semnat cu Elektra Records, o casă de discuri cu care a fost asociată timp de 35 de ani. În 1961, Collins a lansat primul ei album, A Maid of Constant Sorrow, la vârsta de 22 de ani.
La început, ea a cântat cântece populare tradiționale sau cântece scrise de alții – în special compozitorii protestatari ai vremii, cum ar fi Tom Paxton, Phil Ochs și Bob Dylan. Și-a înregistrat propriile versiuni ale unor cântece importante din acea perioadă, cum ar fi „Mr. Tambourine Man” a lui Dylan și „Turn, Turn, Turn” a lui Pete Seeger. Collins a contribuit, de asemenea, la aducerea unor muzicieni puțin cunoscuți unui public mai larg. De exemplu, a înregistrat cântece ale poetului canadian Leonard Cohen, care i-a devenit un prieten apropiat de-a lungul anilor. De asemenea, a înregistrat cântece ale unor cantautori precum Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson și Richard Fariña cu mult timp înainte ca aceștia să fie recunoscuți la nivel național.
Primele câteva albume ale lui Collins au constat în cântece folk simple, bazate pe chitară, dar în 1966, cu In My Life, a început să se extindă pentru a include lucrări din surse atât de diverse precum Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel și Kurt Weill. Mark Abramson a produs și Joshua Rifkin a aranjat albumul, adăugând o orchestrație luxuriantă la multe dintre piese. Albumul a fost o schimbare majoră pentru un artist folk și a stabilit cursul pentru munca ulterioară a lui Collins în următorul deceniu.
Cu albumul Wildflowers din 1967, produs tot de Abramson și aranjat de Rifkin, Collins a început să înregistreze propriile compoziții, începând cu „Since You’ve Asked”. Albumul i-a oferit, de asemenea, lui Collins un mare succes și un premiu Grammy cu piesa lui Mitchell „Both Sides, Now”, care în decembrie 1968 a ajuns pe locul 8 în Billboard Hot 100. Două cântece („Who Knows Where The Time Goes” și „Albatross”) au fost prezentate în filmul „The Subject Was Roses” din 1968.
Albumul din 1968 al lui Collins, Who Knows Where the Time Goes, a fost produs de David Anderle, și a inclus chitara de back-up a lui Stephen Stills (din Crosby, Stills & Nash), cu care a avut o relație romantică la acea vreme. (Ea a fost sursa de inspirație pentru clasicul lui Stills de la CSN, „Suite: Judy Blue Eyes”.) Time Goes a avut un sound country molcom și a inclus piesa „Someday Soon” a lui Ian Tyson și piesa de titlu, scrisă de cântăreața și compozitoarea britanică Sandy Denny. Albumul a inclus, de asemenea, compoziția lui Collins „My Father” și unul dintre primele cover-uri ale piesei „Bird on the Wire” a lui Leonard Cohen.
Până în anii 1970, Collins avea o reputație solidă ca o cântăreață de art song și folksinger și începuse să se remarce pentru compozițiile proprii. De asemenea, era cunoscută pentru gama largă de materiale: cântecele sale din această perioadă includ imnul creștin tradițional „Amazing Grace”, balada lui Stephen Sondheim de pe Broadway „Send in the Clowns” (ambele au fost în top 20 ca single-uri), o înregistrare a piesei „A Song for David” a lui Joan Baez și propriile compoziții, cum ar fi „Born to the Breed”.
Collins a fost invitată la The Muppet Show într-un episod difuzat în ianuarie 1978, cântând „Leather-Winged Bat”, „I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, „Do Re Mi” și „Send in the Clowns”. De asemenea, a apărut de mai multe ori pe Sesame Street, unde a interpretat „Fishermen’s Song” cu un cor de pescari Anything Muppet, a cântat un trio cu Biff și Sully folosind cuvântul „yes” și chiar a jucat într-o scenetă muzicală modernă de basm numită „The Sad Princess”. A cântat muzica pentru specialul animat din 1983 „The Magic of Herself the Elf”, precum și melodia tematică a filmului TV Rankin-Bass „The Wind in the Willows”. Albumul din 1979 al lui Collins, Hard Times for Lovers, a căpătat un plus de publicitate datorită fotografiei de pe copertă cu Collins în pielea goală.
În 1990, Collins a lansat albumul Fires of Eden sub egida Columbia Records. Albumul a dat naștere unui singur single – „Fires of Eden”, scris de Kit Hain și Mark Goldenberg. Single-ul a ajuns pe locul 31 în topul Billboard’s Adult Contemporary. La momentul lansării, Collins a interpretat cântecul live în mai multe ocazii, inclusiv în emisiunile The Tonight Show Starring Johnny Carson și The Joan Rivers Show. De asemenea, a fost lansat un videoclip de promovare a cântecului în care apare Collins. Ulterior, Cher a înregistrat „Fires of Eden” pentru albumul său din 1991, Love Hurts. Alte cântece memorabile din Fires of Eden ale lui Collins includ „The Blizzard”, „Home Before Dark” și un cover al cântecului The Hollies – „The Air That I Breathe”.
Prima carte de memorii a lui Collins, Trust Your Heart, a fost publicată în 1987 și un roman, Shameless, a urmat în 1995. Un al doilea volum de memorii, Sanity and Grace (2003), relatează moartea fiului ei, Clark, în ianuarie 1992. Cu ajutorul managerului ei, Katherine DePaul, a fondat casa de discuri Wildflower Records. Deși vânzările sale de discuri nu mai sunt ceea ce au fost odată, ea continuă să înregistreze și să facă turnee în SUA, Europa, Australia și Noua Zeelandă. A cântat la prima inaugurare a președintelui Bill Clinton, în 1993, cântând „Amazing Grace” și „Chelsea Morning” (soții Clinton au declarat că au numit-o pe fiica lor, Chelsea, după înregistrarea cântecului lui Collins). În 2006, a cântat „This Little Light of Mine” într-o reclamă pentru Eliot Spitzer.
Diferiți artiști, printre care Shawn Colvin, Rufus Wainwright și Chrissie Hynde, i-au preluat compozițiile pentru albumul tribut Born to the Breed în 2008. În același an, Collins și-a lansat propria colecție de cover-uri ale melodiilor Beatles și a primit un doctorat onorific de la Pratt Institute pe 18 mai. În 2010, Collins a cântat „The Weight of the World” la Newport Folk Festival, un cântec al lui Amy Speace.
Collins s-a alăturat juriului pentru a 7-a, a 9-a, a 10-a, a 11-a, a 12-a, a 13-a și a 14-a ediție a premiilor anuale ale muzicii independente și, în acest fel, a ajutat foarte mult carierele muzicienilor independenți.
În iulie 2012, Collins a apărut ca artist invitat în cadrul programului de televiziune australian SBS RocKwiz.
La 25 iunie 2019, The New York Times Magazine a enumerat-o pe Judy Collins printre sutele de artiști ale căror materiale ar fi fost distruse în incendiul din 2008 de la Universal.
.