Collins föddes som äldsta av fem syskon i Seattle, Washington, där hon tillbringade de första tio åren av sitt liv. Hennes far, en blind sångare, pianist och radioprogramledare, tog ett jobb i Denver, Colorado, 1949 och familjen flyttade dit. Collins studerade klassiskt piano för Antonia Brico och debuterade offentligt vid 13 års ålder med Mozarts konsert för två pianonspelare. Brico såg både då och senare illa på Collins växande intresse för folkmusik, vilket ledde till att hon fattade det svåra beslutet att avbryta sina pianolektioner. Flera år senare, efter att hon blivit internationellt känd, bjöd hon in Brico till en av sina konserter i Denver. När de träffades efter föreställningen tog Brico Collins båda händer i sina, tittade vemodigt på hennes fingrar och sa: ”Lilla Judy – du kunde verkligen ha gått långt”. Ännu senare upptäckte Collins att Brico själv hade försörjt sig när hon var yngre genom att spela jazz- och ragtimepiano (Singing Lessons, s. 71-72). I sitt tidiga liv hade Collins turen att träffa många professionella musiker genom sin far.
Det var dock Woody Guthries och Pete Seegers musik och de traditionella sångerna från folklivets väckelse i början av 1960-talet som tände Collins intresse och väckte en kärlek till texter hos henne. Tre år efter sin debut som ett pianounderbarn spelade hon gitarr. Hennes första offentliga framträdanden som folkkonstnär efter sin examen från East High School i Denver var på Michael’s Pub i Boulder, Colorado, och på folkklubben Exodus i Denver. Hennes musik blev populär vid University of Connecticut, där hennes man undervisade. Hon uppträdde på fester och för campusradiostationen tillsammans med David Grisman och Tom Azarian. Hon tog sig så småningom till Greenwich Village i New York City, där hon spelade på klubbar som Gerde’s Folk City tills hon skrev kontrakt med Elektra Records, ett bolag som hon var associerad med i 35 år. År 1961 släppte Collins sitt första album, A Maid of Constant Sorrow, vid 22 års ålder.
I början sjöng hon traditionella folksånger eller sånger skrivna av andra – i synnerhet tidens protestsångförfattare som Tom Paxton, Phil Ochs och Bob Dylan. Hon spelade in sina egna versioner av viktiga sånger från perioden, till exempel Dylans ”Mr. Tambourine Man” och Pete Seegers ”Turn, Turn, Turn”. Collins bidrog också till att föra ut föga kända musiker till en bredare publik. Hon spelade till exempel in låtar av den kanadensiske poeten Leonard Cohen, som blev en nära vän med åren. Hon spelade också in låtar av singer-songwriters som Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson och Richard Fariña långt innan de blev nationellt uppmärksammade.
Collins första album bestod av raka gitarrbaserade folksånger, men 1966, med In My Life, började hon förgrena sig och inkludera verk från så olika källor som Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel och Kurt Weill. Mark Abramson producerade och Joshua Rifkin arrangerade albumet och lade till en frodig orkestrering till många av numren. Albumet var ett stort avsteg för en folkkonstnär och satte kursen för Collins efterföljande arbete under det kommande decenniet.
Med albumet Wildflowers från 1967, som också producerades av Abramson och arrangerades av Rifkin, började Collins spela in egna kompositioner, med början med ”Since You’ve Asked”. Albumet gav också Collins en stor hit och en Grammy-utmärkelse i Mitchells ”Both Sides, Now”, som i december 1968 nådde nummer 8 på Billboard Hot 100. Två låtar (”Who Knows Where The Time Goes” och ”Albatross”) medverkade i filmen The Subject Was Roses från 1968.
Collins album Who Knows Where the Time Goes från 1968 producerades av David Anderle och innehöll bakgrundsgitarr av Stephen Stills (från Crosby, Stills & Nash), som hon då var romantiskt involverad med. (Hon var inspirationen till Stills CSN-klassiker ”Suite: Judy Blue Eyes”.) Time Goes hade ett mjukt countrysound och innehöll Ian Tysons ”Someday Soon” och titelspåret, skrivet av den brittiska singer-songwritern Sandy Denny. Albumet innehöll också Collins komposition ”My Father” och en av de första covers av Leonard Cohens ”Bird on the Wire”.
På 1970-talet hade Collins ett gediget rykte som konstsångerska och folksångerska och hade börjat sticka ut med sina egna kompositioner. Hon var också känd för sitt breda utbud av material: bland hennes låtar från denna period finns den traditionella kristna psalmen ”Amazing Grace”, Stephen Sondheims Broadway-ballad ”Send in the Clowns” (båda var topp 20-hits som singlar), en inspelning av Joan Baez ”A Song for David” och hennes egna kompositioner, till exempel ”Born to the Breed”.
Collins gästade The Muppet Show i ett avsnitt som sändes i januari 1978 och sjöng ”Leather-Winged Bat”, ”I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, ”Do Re Mi” och ”Send in the Clowns”. Hon har också medverkat flera gånger på Sesamgatan, där hon framförde ”Fishermen’s Song” med en kör av alla Mupparnas fiskare, sjöng en trio med Biff och Sully där hon använde ordet ”yes” och till och med med medverkade i en modern musikalisk sagosketch med titeln ”The Sad Princess”. Hon sjöng musiken till den animerade specialfilmen The Magic of Herself the Elf från 1983, samt temalåten till Rankin-Bass TV-film The Wind in the Willows. Collins album Hard Times for Lovers från 1979 fick lite extra publicitet med omslagets omslagsfoto där Collins är naken.
År 1990 släppte Collins albumet Fires of Eden under Columbia Records. Albumet gav upphov till en singel – ”Fires of Eden”, skriven av Kit Hain och Mark Goldenberg. Singeln nådde en toppnotering på plats 31 på Billboards Adult Contemporary-lista. Vid tiden för utgivningen framförde Collins låten live vid flera tillfällen, bland annat i The Tonight Show Starring Johnny Carson och The Joan Rivers Show. En musikvideo som marknadsförde låten och där Collins medverkade släpptes också. Senare spelade Cher in ”Fires of Eden” för sitt album Love Hurts från 1991. Andra minnesvärda låtar från Collins’ Fires of Eden är ”The Blizzard”, ”Home Before Dark” och en cover av The Hollies-låten – ”The Air That I Breathe”.
Collins första memoarer, Trust Your Heart, gavs ut 1987 och en roman, Shameless, följde 1995. En andra memoar, Sanity and Grace (2003), berättar om sonen Clarks död i januari 1992. Med hjälp av sin manager Katherine DePaul grundade hon Wildflower Records. Även om hennes skivförsäljning inte är vad den en gång var, spelar hon fortfarande in och turnerar i USA, Europa, Australien och Nya Zeeland. Hon uppträdde vid president Bill Clintons första installation 1993 och sjöng ”Amazing Grace” och ”Chelsea Morning” (Clintons har uppgett att de döpte sin dotter Chelsea efter Collins inspelning av låten). År 2006 sjöng hon ”This Little Light of Mine” i en reklamfilm för Eliot Spitzer.
Flera artister, däribland Shawn Colvin, Rufus Wainwright och Chrissie Hynde, coverade hennes kompositioner för hyllningsalbumet Born to the Breed 2008. Samma år släppte Collins sin egen coversamling med Beatleslåtar, och hon mottog en hedersdoktorsexamen från Pratt Institute den 18 maj. År 2010 sjöng Collins ”The Weight of the World” på Newport Folk Festival, en låt av Amy Speace.
Collins ingick i juryn för 7th, 9th, 10th, 11th, 12th, 13th och 14th Annual Independent Music Awards och hjälpte på så sätt i hög grad oberoende musikers karriärer.
I juli 2012 framträdde Collins som gästartist i det australiska SBS-tv-programmet RocKwiz.
Den 25 juni 2019 listade The New York Times Magazine Judy Collins bland hundratals artister vars material enligt uppgift förstördes i branden i Universal 2008.