Collins werd geboren als oudste van vijf broers en zussen in Seattle, Washington, waar ze de eerste tien jaar van haar leven doorbracht. Haar vader, een blinde zanger, pianist en presentator van radioprogramma’s, kreeg in 1949 een baan in Denver, Colorado, en het gezin verhuisde daarheen. Collins studeerde klassieke piano bij Antonia Brico en maakte haar debuut in het openbaar op 13-jarige leeftijd met het uitvoeren van Mozart’s Concerto voor twee piano’s. Brico had toen en later een negatief oordeel over Collins’ groeiende interesse in folkmuziek, wat haar tot de moeilijke beslissing bracht om met haar pianolessen te stoppen. Jaren later, nadat ze internationaal bekend was geworden, nodigde ze Brico uit voor een van haar concerten in Denver. Toen ze elkaar na het optreden ontmoetten, nam Brico Collins’ beide handen in de hare, keek weemoedig naar haar vingers en zei: “Kleine Judy, je had het echt ver kunnen schoppen.” Nog later ontdekte Collins dat Brico zelf de kost had verdiend toen ze jonger was en jazz en ragtime piano had gespeeld (Singing Lessons, pp. 71-72). In haar vroege leven had Collins het geluk veel professionele musici te ontmoeten via haar vader.
Het was echter de muziek van Woody Guthrie en Pete Seeger en de traditionele liederen van de folk revival van de vroege jaren zestig, die Collins’ interesse wekten en in haar een liefde voor liedteksten ontwaakten. Drie jaar na haar debuut als wonderkind op de piano, speelde ze gitaar. Haar eerste publieke optredens als folk artieste na haar afstuderen aan de Denver East High School waren in Michael’s Pub in Boulder, Colorado, en de folk club Exodus in Denver. Haar muziek werd populair op de Universiteit van Connecticut, waar haar man les gaf. Ze trad op op feestjes en voor het radiostation van de campus, samen met David Grisman en Tom Azarian. Uiteindelijk kwam ze terecht in Greenwich Village, New York City, waar ze speelde in clubs als Gerde’s Folk City tot ze tekende bij Elektra Records, een label waar ze 35 jaar aan verbonden bleef. In 1961 bracht Collins haar eerste album uit, A Maid of Constant Sorrow, op 22-jarige leeftijd.
In het begin zong ze traditionele folksongs of liedjes geschreven door anderen – in het bijzonder de protest songwriters van die tijd, zoals Tom Paxton, Phil Ochs, en Bob Dylan. Ze nam haar eigen versies op van belangrijke songs uit die tijd, zoals Dylan’s “Mr. Tambourine Man” en Pete Seeger’s “Turn, Turn, Turn”. Collins speelde ook een belangrijke rol in het onder de aandacht brengen van weinig bekende muzikanten bij een breder publiek. Zo nam ze songs op van de Canadese dichter Leonard Cohen, met wie ze in de loop der jaren goed bevriend raakte. Ze nam ook liedjes op van singer-songwriters als Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson en Richard Fariña, lang voordat die nationale bekendheid kregen.
Collins’ eerste paar albums bestonden uit rechttoe rechtaan op gitaar gebaseerde folksongs, maar in 1966, met In My Life, begon ze uit te breiden met werk van zulke uiteenlopende bronnen als de Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel, en Kurt Weill. Mark Abramson produceerde en Joshua Rifkin arrangeerde het album, en voegde weelderige orkestratie toe aan veel van de nummers. Het album was een belangrijk vertrek voor een folkartiest en zette de koers uit voor Collins’ latere werk in het volgende decennium.
Met haar album Wildflowers uit 1967, ook geproduceerd door Abramson en gearrangeerd door Rifkin, begon Collins haar eigen composities op te nemen, te beginnen met “Since You’ve Asked”. Het album bezorgde Collins ook een grote hit en een Grammy award in Mitchell’s “Both Sides, Now”, dat in december 1968 nummer 8 bereikte in de Billboard Hot 100. Twee nummers (“Who Knows Where The Time Goes” en “Albatross”) waren te horen in de film The Subject Was Roses uit 1968.
Collins’ 1968 album Who Knows Where the Time Goes werd geproduceerd door David Anderle, en bevatte achtergrondgitaar van Stephen Stills (van Crosby, Stills & Nash), met wie ze op dat moment een romantische relatie had. (Ze was de inspiratie voor Stills’ CSN-klassieker “Suite: Judy Blue Eyes”.) Time Goes had een mellow countrygeluid en bevatte Ian Tysons “Someday Soon” en het titelnummer, geschreven door de Britse singer-songwriter Sandy Denny. Het album bevatte ook Collins’ compositie “My Father” en een van de eerste covers van Leonard Cohen’s “Bird on the Wire”.
Tegen de jaren 1970 had Collins een solide reputatie als een art song zangeres en folkzangeres en was ze begonnen op te vallen met haar eigen composities. Ze stond ook bekend om haar brede scala aan materiaal: haar songs uit deze periode omvatten de traditionele christelijke hymne “Amazing Grace”, de Stephen Sondheim Broadway ballad “Send in the Clowns” (die beide top 20 hits als singles waren), een opname van Joan Baez’s “A Song for David”, en haar eigen composities, zoals “Born to the Breed”.
Collins was te gast in The Muppet Show in een aflevering uitgezonden in januari 1978, waar ze zong “Leather-Winged Bat”, “I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, “Do Re Mi”, en “Send in the Clowns”. Ze verscheen ook verschillende keren in Sesamstraat, waar ze “Fishermen’s Song” zong met een koor van Anything Muppet vissers, een trio zong met Biff en Sully waarbij ze het woord “ja” gebruikten, en zelfs de hoofdrol speelde in een modern muzikaal sprookje genaamd “The Sad Princess”. Ze zong de muziek voor de tekenfilmspecial The Magic of Herself the Elf uit 1983, en ook het themalied van de Rankin-Bass TV-film The Wind in the Willows. Collins’ album Hard Times for Lovers uit 1979 kreeg wat extra publiciteit met de hoesfoto van Collins in haar blootje.
In 1990 bracht Collins het album Fires of Eden uit bij Columbia Records. Het album bracht één single voort – “Fires of Eden”, geschreven door Kit Hain en Mark Goldenberg. De single bereikte een hoogtepunt op nr. 31 in de Billboard’s Adult Contemporary chart. Ten tijde van de release, bracht Collins het nummer bij verschillende gelegenheden live ten gehore, waaronder in The Tonight Show met Johnny Carson en The Joan Rivers Show. Er werd ook een videoclip uitgebracht om het nummer te promoten met Collins erin. Later nam Cher “Fires of Eden” op voor haar album Love Hurts uit 1991. Andere memorabele songs van Collins’ Fires of Eden zijn “The Blizzard”, “Home Before Dark” en een cover van The Hollies song – “The Air That I Breathe”.
Collins eerste memoires, Trust Your Heart, werd gepubliceerd in 1987 en een roman, Shameless, volgde in 1995. Een tweede memoires, Sanity and Grace (2003), verhaalt over de dood van haar zoon Clark in januari 1992. Met de hulp van haar manager Katherine DePaul richtte ze Wildflower Records op. Hoewel haar platenverkoop niet meer is wat het ooit was, neemt ze nog steeds platen op en toert ze in de V.S., Europa, Australië en Nieuw Zeeland. Ze trad op tijdens President Bill Clinton’s eerste inauguratie in 1993, en zong “Amazing Grace” en “Chelsea Morning” (De Clintons hebben verklaard dat ze hun dochter, Chelsea, naar Collins’ opname van het liedje hebben genoemd). In 2006 zong ze “This Little Light of Mine” in een reclamespot voor Eliot Spitzer.
Verschillende artiesten waaronder Shawn Colvin, Rufus Wainwright en Chrissie Hynde coverden haar composities voor het tribute album Born to the Breed in 2008. In datzelfde jaar bracht Collins haar eigen collectie covers van Beatles-nummers uit, en op 18 mei ontving ze een eredoctoraat van het Pratt Institute. In 2010 zong Collins op het Newport Folk Festival “The Weight of the World”, een nummer van Amy Speace.
Collins trad toe tot het jurypanel voor de 7e, 9e, 10e, 11e, 12e, 13e en 14e Annual Independent Music Awards, en heeft daarmee de carrières van onafhankelijke muzikanten enorm geholpen.
In juli 2012 verscheen Collins als gastartiest in het Australische SBS-televisieprogramma RocKwiz.
Op 25 juni 2019 vermeldde The New York Times Magazine Judy Collins onder honderden artiesten wier materiaal naar verluidt was vernietigd in de Universal-brand van 2008.