Collins syntyi vanhimpana viidestä sisaruksesta Seattlessa, Washingtonissa, jossa hän vietti elämänsä ensimmäiset kymmenen vuotta. Hänen isänsä, sokea laulaja, pianisti ja radiojuontaja, sai töitä Denveristä, Coloradosta, vuonna 1949, ja perhe muutti sinne. Collins opiskeli klassista pianonsoittoa Antonia Bricon johdolla ja debytoi julkisesti 13-vuotiaana esittämällä Mozartin konserton kahdelle pianolle. Brico suhtautui sekä tuolloin että myöhemmin varauksellisesti Collinsin kehittyvään kiinnostukseen kansanmusiikkia kohtaan, mikä johti Collinsin vaikeaan päätökseen lopettaa pianotunnit. Vuosia myöhemmin, kun Collins oli tullut kansainvälisesti tunnetuksi, hän kutsui Bricon yhteen konserttiinsa Denveriin. Kun he tapasivat esityksen jälkeen, Brico otti Collinsin molemmat kädet omiinsa, katsoi kaihoisasti hänen sormiaan ja sanoi: ”Pikku-Judy – olisit todella voinut päästä pitkälle.” Vielä myöhemmin Collins sai selville, että Brico itse oli nuorempana tienannut elantonsa soittamalla jazz- ja ragtime-pianoa (Singing Lessons, s. 71-72). Collinsilla oli varhaisessa elämässään onni tavata isänsä kautta monia ammattimuusikoita.
Juuri Woody Guthrien ja Pete Seegerin musiikki ja 1960-luvun alun folk-herätyksen perinteiset laulut sytyttivät kuitenkin Collinsin kiinnostuksen ja herättivät hänessä rakkauden sanoituksiin. Kolme vuotta pianon ihmelapsena debytoituaan hän soitti kitaraa. Hänen ensimmäiset julkiset esiintymisensä folk-artistina valmistuttuaan Denverin East High Schoolista olivat Michael’s Pubissa Boulderissa, Coloradossa, ja folk-klubi Exoduksessa Denverissä. Hänen musiikistaan tuli suosittua Connecticutin yliopistossa, jossa hänen miehensä opetti. Hän esiintyi juhlissa ja kampuksen radioasemalla yhdessä David Grismanin ja Tom Azarianin kanssa. Lopulta hän löysi tiensä New Yorkin Greenwich Villageen, jossa hän soitti Gerde’s Folk Cityn kaltaisissa klubeissa, kunnes solmi sopimuksen Elektra Recordsin kanssa, johon hän liittyi 35 vuoden ajan. Vuonna 1961 Collins julkaisi 22-vuotiaana ensimmäisen albuminsa A Maid of Constant Sorrow.
Aluksi hän lauloi perinteisiä kansanlauluja tai muiden – erityisesti tuon ajan protestilauluntekijöiden, kuten Tom Paxtonin, Phil Ochsin ja Bob Dylanin – kirjoittamia lauluja. Hän levytti omia versioitaan ajanjakson tärkeistä lauluista, kuten Dylanin ”Mr. Tambourine Man” ja Pete Seegerin ”Turn, Turn, Turn”. Collins oli myös tärkeä tekijä vähän tunnettujen muusikoiden tuomisessa laajemman yleisön tietoisuuteen. Hän levytti esimerkiksi kanadalaisen runoilijan Leonard Cohenin kappaleita, josta tuli vuosien mittaan läheinen ystävä. Hän levytti myös Eric Andersenin, Fred Neilin, Ian Tysonin, Joni Mitchellin, Randy Newmanin, Robin Williamsonin ja Richard Fariñan kaltaisten laulaja-lauluntekijöiden kappaleita jo kauan ennen kuin nämä saivat valtakunnallista tunnustusta.
Collinsin ensimmäiset albumit koostuivat suoraviivaisista kitarapohjaisista kansanlauluista, mutta vuonna 1966 In My Life -albumilla hän alkoi haaraantua sisällyttämällä levylle kappaleita niinkin moninaisilta musiikillisilta tahoilta kuin esimerkiksi Beatlesilta, Leonard Cohenilta, Jacques Breliltä ja Kurt Weilliltä. Mark Abramson tuotti ja Joshua Rifkin sovitti albumin ja lisäsi muhkean orkestraation moniin kappaleisiin. Albumi oli folk-artistille merkittävä lähtölaukaus, ja se viitoitti suuntaa Collinsin myöhemmälle työskentelylle seuraavan vuosikymmenen aikana.
Vuonna 1967 ilmestyneellä Wildflowers-albumilla, jonka tuotti niin ikään Abramson ja sovitti Rifkin, Collins alkoi nauhoittaa omia sävellyksiään, alkaen kappaleesta ”Since You’ve Asked”. Albumi toi Collinsille myös suuren hitin ja Grammy-palkinnon Mitchellin kappaleella ”Both Sides, Now”, joka joulukuussa 1968 nousi Billboard Hot 100 -listan sijalle 8. Kaksi kappaletta (”Who Knows Where The Time Goes” ja ”Albatross”) esitettiin vuoden 1968 elokuvassa The Subject Was Roses.
Collinsin vuoden 1968 albumin Who Knows Where the Time Goes tuotti David Anderle, ja siinä esiintyi taustakitaristina Stephen Stills (yhtyeestä Crosby, Stills & Nash), jonka kanssa hänellä oli tuolloin romanttinen suhde. (Hän oli inspiraationa Stillsin CSN-klassikolle ”Suite: Judy Blue Eyes”.) Time Goesissa oli pehmeä country-soundi, ja se sisälsi Ian Tysonin kappaleen ”Someday Soon” ja nimikappaleen, jonka oli kirjoittanut brittiläinen laulaja-lauluntekijä Sandy Denny. Levyllä kuultiin myös Collinsin sävellys ”My Father” ja yksi ensimmäisistä coveroinneista Leonard Cohenin kappaleesta ”Bird on the Wire”.
1970-luvulle tultaessa Collinsilla oli vankka maine taidelaulajana ja kansanlaulajana, ja hän oli alkanut erottua omilla sävellyksillään. Hänet tunnettiin myös laajasta materiaalivalikoimastaan: hänen kappaleitaan tältä ajalta ovat muun muassa perinteinen kristillinen virsi ”Amazing Grace”, Stephen Sondheimin Broadway-balladi ”Send in the Clowns” (molemmat olivat sinkkuina top 20 -hittejä), äänite Joan Baezin ”A Song for David” sekä hänen omia sävellyksiään, kuten ”Born to the Breed”.
Collins oli vierailevana tähtenä The Muppet Show’ssa tammikuussa 1978 lähetetyssä jaksossa, jossa hän lauloi ”Leather-Winged Bat”, ”I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, ”Do Re Mi” ja ”Send in the Clowns”. Hän esiintyi myös useita kertoja Sesame Street -ohjelmassa, jossa hän esitti ”Fishermen’s Song” Minkä tahansa Muppet-kalastajien kuoron kanssa, lauloi Biffin ja Sullyn kanssa kolmikon, jossa käytettiin sanaa ”yes”, ja oli jopa pääosassa modernissa musikaalisessa satuhahmotelmassa nimeltä ”The Sad Princess”. Hän lauloi musiikin vuoden 1983 animaatioerikoisohjelmaan The Magic of Herself the Elf sekä Rankin-Bassin tv-elokuvan The Wind in the Willows tunnussävelmän. Collinsin vuonna 1979 ilmestynyt albumi Hard Times for Lovers sai ylimääräistä julkisuutta kansikuvalla, jossa Collins oli alasti.
Vuonna 1990 Collins julkaisi albumin Fires of Eden Columbia Recordsilla. Albumi poiki yhden singlen – ”Fires of Eden”, jonka olivat kirjoittaneet Kit Hain ja Mark Goldenberg. Single oli korkeimmillaan Billboardin Adult Contemporary -listan sijalla 31. Julkaisun aikaan Collins esitti kappaleen livenä useaan otteeseen, muun muassa The Tonight Show Starring Johnny Carsonissa ja The Joan Rivers Show’ssa. Kappaletta mainostava musiikkivideo, jossa esiintyi Collins, julkaistiin myös. Myöhemmin Cher levytti Fires of Eden -kappaleen vuoden 1991 Love Hurts -albumilleen. Muita mieleenpainuvia kappaleita Collinsin Fires of Edeniltä ovat muun muassa ”The Blizzard”, ”Home Before Dark” ja The Holliesin kappaleen cover – ”The Air That I Breathe”.
Collinsin esikoismuistelmateos Luota sydämeesi (Trust Your Heart, suom. Luota sydämeesi) julkaistiin vuonna 1987, ja sitä seurasi romaani Häpeämätön vuonna 1995. Toinen muistelmateos, Sanity and Grace (2003), kertoo hänen poikansa Clarkin kuolemasta tammikuussa 1992. Managerinsa Katherine DePaulin avulla hän perusti Wildflower Recordsin. Vaikka hänen levymyyntinsä ei ole enää entisellään, hän levyttää ja kiertää edelleen Yhdysvalloissa, Euroopassa, Australiassa ja Uudessa-Seelannissa. Hän esiintyi presidentti Bill Clintonin ensimmäisessä virkaanastujaisissa vuonna 1993 ja lauloi ”Amazing Grace” ja ”Chelsea Morning” (Clintonit ovat kertoneet nimenneensä tyttärensä Chelsean Collinsin levyttämän kappaleen mukaan). Vuonna 2006 hän lauloi ”This Little Light of Mine” Eliot Spitzerin mainoksessa.
Vaihtelevat artistit, kuten Shawn Colvin, Rufus Wainwright ja Chrissie Hynde, coveroivat hänen sävellyksiään Born to the Breed -tribuuttialbumille vuonna 2008. Samana vuonna Collins julkaisi oman Beatles-kappaleita sisältävän cover-kokoelmansa, ja hän sai kunniatohtorin arvonimen Pratt Institutesta 18. toukokuuta. Vuonna 2010 Collins lauloi Newport Folk Festivalilla Amy Speacen kappaleen ”The Weight of the World”.
Collins liittyi 7., 9., 10., 11., 12., 13. ja 14. vuotuisen Independent Music Awards -palkintokilpailun tuomaristopaneeliin ja auttoi näin suuresti riippumattomien muusikoiden uraa.
Heinäkuussa 2012 Collins esiintyi vierailevana artistina australialaisessa SBS:n televisio-ohjelmassa RocKwiz.
25. kesäkuuta 2019 The New York Times Magazine listasi Judy Collinsin satojen artistien joukkoon, joiden materiaalin kerrottiin tuhoutuneen Universalin palossa vuonna 2008.