Collins nació como la mayor de cinco hermanos en Seattle, Washington, donde pasó los primeros diez años de su vida. Su padre, un cantante ciego, pianista y presentador de programas de radio, aceptó un trabajo en Denver, Colorado, en 1949, y la familia se trasladó allí. Collins estudió piano clásico con Antonia Brico y debutó en público a los 13 años, interpretando el Concierto para dos pianos de Mozart. Brico no vio con buenos ojos, ni entonces ni más tarde, el interés de Collins por la música folclórica, lo que la llevó a tomar la difícil decisión de interrumpir sus clases de piano. Años más tarde, cuando se dio a conocer internacionalmente, invitó a Brico a uno de sus conciertos en Denver. Cuando se reunieron después de la actuación, Brico tomó las dos manos de Collins entre las suyas, miró con nostalgia sus dedos y dijo: «Pequeña Judy, realmente podrías haber llegado lejos». Más tarde, Collins descubrió que la propia Brico se había ganado la vida cuando era más joven tocando el jazz y el ragtime (Singing Lessons, pp. 71-72). En sus primeros años de vida, Collins tuvo la suerte de conocer a muchos músicos profesionales a través de su padre.
Sin embargo, fue la música de Woody Guthrie y Pete Seeger y las canciones tradicionales del renacimiento folclórico de principios de los años 60 las que encendieron el interés de Collins y despertaron en ella el amor por las letras. Tres años después de su debut como prodigio del piano, ya tocaba la guitarra. Sus primeras apariciones públicas como artista folk tras su graduación en el East High School de Denver fueron en el Michael’s Pub de Boulder (Colorado) y en el club folk Exodus de Denver. Su música se hizo popular en la Universidad de Connecticut, donde su marido daba clases. Actuó en fiestas y para la emisora de radio del campus junto a David Grisman y Tom Azarian. Finalmente se trasladó a Greenwich Village, en Nueva York, donde tocó en clubes como Gerde’s Folk City hasta que firmó con Elektra Records, sello con el que estuvo asociada durante 35 años. En 1961, Collins publicó su primer álbum, A Maid of Constant Sorrow, a la edad de 22 años.
Al principio, cantaba canciones folclóricas tradicionales o canciones escritas por otros, en particular los cantautores de protesta de la época, como Tom Paxton, Phil Ochs y Bob Dylan. Grabó sus propias versiones de canciones importantes de la época, como «Mr. Tambourine Man» de Dylan y «Turn, Turn, Turn» de Pete Seeger. Collins también contribuyó a dar a conocer a músicos poco conocidos a un público más amplio. Por ejemplo, grabó canciones del poeta canadiense Leonard Cohen, que se convirtió en un gran amigo a lo largo de los años. También grabó canciones de cantautores como Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson y Richard Fariña mucho antes de que ganaran fama nacional.
Los primeros álbumes de Collins consistieron en sencillas canciones folclóricas basadas en la guitarra, pero en 1966, con In My Life, comenzó a ramificarse para incluir obras de fuentes tan diversas como los Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel y Kurt Weill. Mark Abramson produjo y Joshua Rifkin arregló el álbum, añadiendo una exuberante orquestación a muchos de los números. El álbum supuso un gran cambio para una artista folk y marcó el rumbo del trabajo posterior de Collins durante la siguiente década.
Con su álbum de 1967 Wildflowers, también producido por Abramson y arreglado por Rifkin, Collins comenzó a grabar sus propias composiciones, empezando por «Since You’ve Asked». El álbum también proporcionó a Collins un gran éxito y un premio Grammy con «Both Sides, Now» de Mitchell, que en diciembre de 1968 alcanzó el número 8 en el Billboard Hot 100. Dos canciones («Who Knows Where The Time Goes» y «Albatross») aparecieron en la película de 1968 El tema eran las rosas.
El álbum de 1968 de Collins Who Knows Where the Time Goes fue producido por David Anderle, y contó con la guitarra de acompañamiento de Stephen Stills (de Crosby, Stills & Nash), con quien mantenía una relación sentimental en ese momento. (Time Goes tenía un sonido country suave e incluía «Someday Soon» de Ian Tyson y la canción que da título al disco, escrita por la cantautora británica Sandy Denny. El álbum también incluía la composición de Collins «My Father» y una de las primeras versiones de «Bird on the Wire» de Leonard Cohen.
En la década de 1970, Collins tenía una sólida reputación como cantante de canciones artísticas y folclóricas y había comenzado a destacar por sus propias composiciones. También era conocida por su amplia gama de material: sus canciones de este período incluyen el himno cristiano tradicional «Amazing Grace», la balada de Broadway de Stephen Sondheim «Send in the Clowns» (ambas fueron éxitos en el top 20 como singles), una grabación de «A Song for David» de Joan Baez, y sus propias composiciones, como «Born to the Breed».
Collins actuó como invitada en The Muppet Show en un episodio emitido en enero de 1978, cantando «Leather-Winged Bat», «I Know An Old Lady who Swallowed a Fly», «Do Re Mi» y «Send in the Clowns». También apareció varias veces en Barrio Sésamo, donde interpretó «Fishermen’s Song» con un coro de pescadores de los Teleñecos, cantó un trío con Biff y Sully utilizando la palabra «sí», e incluso protagonizó un sketch musical moderno de cuento de hadas llamado «The Sad Princess». Cantó la música del especial animado de 1983 The Magic of Herself the Elf, así como el tema de la película para televisión de Rankin-Bass The Wind in the Willows. El álbum de 1979 de Collins, Hard Times for Lovers, obtuvo algo de publicidad adicional con la fotografía de la portada de Collins desnuda.
En 1990, Collins lanzó el álbum Fires of Eden con Columbia Records. El álbum dio lugar a un sencillo, «Fires of Eden», escrito por Kit Hain y Mark Goldenberg. El sencillo alcanzó el número 31 en la lista de Billboard Adult Contemporary. En el momento de su lanzamiento, Collins interpretó la canción en directo en varias ocasiones, como en The Tonight Show Starring Johnny Carson y The Joan Rivers Show. También se publicó un vídeo musical que promocionaba la canción y en el que aparecía Collins. Más tarde, Cher grabó «Fires of Eden» para su álbum de 1991 Love Hurts. Otras canciones memorables de Fires of Eden de Collins son «The Blizzard», «Home Before Dark» y una versión de la canción de The Hollies – «The Air That I Breathe».
El primer libro de memorias de Collins, Trust Your Heart, se publicó en 1987 y una novela, Shameless, le siguió en 1995. Un segundo libro de memorias, Sanity and Grace (2003), relata la muerte de su hijo Clark en enero de 1992. Con la ayuda de su representante, Katherine DePaul, fundó Wildflower Records. Aunque sus ventas de discos ya no son lo que eran, sigue grabando y haciendo giras por Estados Unidos, Europa, Australia y Nueva Zelanda. Actuó en la primera toma de posesión del presidente Bill Clinton en 1993, cantando «Amazing Grace» y «Chelsea Morning» (los Clinton han declarado que llamaron a su hija, Chelsea, por la grabación de la canción de Collins). En 2006, cantó «This Little Light of Mine» en un anuncio para Eliot Spitzer.
Varios artistas, entre ellos Shawn Colvin, Rufus Wainwright y Chrissie Hynde, versionaron sus composiciones para el álbum de homenaje Born to the Breed en 2008. Ese mismo año, Collins publicó su propia colección de versiones de canciones de los Beatles, y el 18 de mayo recibió un doctorado honorífico del Pratt Institute. En 2010, Collins cantó «The Weight of the World» en el Festival Folk de Newport, una canción de Amy Speace.
Collins formó parte del jurado de los 7º, 9º, 10º, 11º, 12º, 13º y 14º Premios Anuales de la Música Independiente, y con ello ayudó en gran medida a las carreras de los músicos independientes.
En julio de 2012, Collins apareció como artista invitada en el programa de televisión de la SBS australiana RocKwiz.
El 25 de junio de 2019, The New York Times Magazine incluyó a Judy Collins entre los cientos de artistas cuyo material fue supuestamente destruido en el incendio de Universal de 2008.