Collins öt testvér legidősebbjeként született a washingtoni Seattle-ben, ahol élete első tíz évét töltötte. Édesapja, aki vak énekes, zongorista és rádióműsorvezető volt, 1949-ben a coloradói Denverben vállalt munkát, és a család odaköltözött. Collins klasszikus zongorát tanult Antonia Bricónál, 13 évesen debütált a nyilvánosság előtt, Mozart Két zongorára írt zongoraversenyét adta elő. Brico akkor és később is rossz szemmel nézte Collins fejlődő érdeklődését a népzene iránt, ami arra a nehéz döntésre késztette, hogy abbahagyja a zongoraórákat. Évekkel később, miután Collins nemzetközileg is ismertté vált, meghívta Bricót egyik denveri koncertjére. Amikor az előadás után találkoztak, Brico Collins mindkét kezét a sajátjába fogta, vágyakozva nézte az ujjait, és azt mondta: “Kis Judy – te tényleg sok helyre eljuthattál volna”. Még később Collins megtudta, hogy Brico maga is jazz- és ragtime-zongorázásból élt fiatalabb korában (Singing Lessons, 71-72. o.). Korai életében Collinsnak az apja révén sok hivatásos zenésszel volt szerencséje találkozni.
A Woody Guthrie és Pete Seeger zenéje, valamint a hatvanas évek eleji folk-újjáéledés hagyományos dalai voltak azonban azok, amelyek felkeltették Collins érdeklődését és felébresztették benne a dalszövegek szeretetét. Három évvel a zongora csodagyerekként való debütálása után már gitározott. Első nyilvános fellépései folkművészként a denveri East High School elvégzése után a coloradói Boulderben található Michael’s Pubban és a denveri Exodus folkklubban voltak. Zenéje népszerűvé vált a Connecticuti Egyetemen, ahol férje tanított. David Grisman és Tom Azarian mellett fellépett partikon és az egyetemi rádióállomásnak. Végül eljutott a New York-i Greenwich Village-be, ahol olyan klubokban játszott, mint a Gerde’s Folk City, egészen addig, amíg alá nem írt az Elektra Recordshoz, amely kiadóval 35 évig volt kapcsolatban. Collins 1961-ben, 22 évesen adta ki első albumát A Maid of Constant Sorrow címmel.
Először hagyományos népdalokat vagy mások által írt dalokat énekelt – különösen az akkori tiltakozó dalszerzők, mint Tom Paxton, Phil Ochs és Bob Dylan. A korszak fontos dalainak saját verzióit vette fel, mint például Dylan “Mr. Tambourine Man” és Pete Seeger “Turn, Turn, Turn” című dalát. Collinsnak nagy szerepe volt abban is, hogy a kevéssé ismert zenészeket szélesebb körben megismertesse a közönséggel. Ő vette fel például Leonard Cohen kanadai költő dalait, aki az évek során közeli barátjává vált. Olyan énekes-dalszerzők dalait is rögzítette, mint Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson és Richard Fariña, jóval azelőtt, hogy országos ismertségre tettek volna szert.
Collins első néhány albuma egyszerű, gitáralapú népdalokból állt, de 1966-ban, az In My Life című albummal elkezdett elágazni, és olyan különböző forrásokból származó műveket vett fel, mint a Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel és Kurt Weill. Mark Abramson volt a producer, Joshua Rifkin pedig hangszerelte az albumot, és számos számot buja hangszereléssel egészített ki. Az album egy folk előadóművész számára jelentős előrelépés volt, és kijelölte a következő évtizedben Collins későbbi munkásságának irányát.
A Wildflowers című 1967-es albumával, amelynek producere szintén Abramson volt, és Rifkin hangszerelte, Collins elkezdte felvenni saját szerzeményeit, kezdve a “Since You’ve Asked”-el. Az album egy nagy slágert és egy Grammy-díjat is hozott Collinsnak Mitchell “Both Sides, Now” című dalával, amely 1968 decemberében a Billboard Hot 100-as listájának 8. helyéig jutott. Két dal (“Who Knows Where The Time Goes” és “Albatross”) szerepelt az 1968-as The Subject Was Roses című filmben.
Collins 1968-as Who Knows Where the Time Goes című albumának producere David Anderle volt, és Stephen Stills (a Crosby, Stills & Nashből) játszott háttérgitáron, akivel akkoriban romantikus viszonyban volt. (Ő volt az ihletője Stills CSN klasszikusának, a “Suite: Judy Blue Eyes”-nak.) A Time Goes lágy country hangzású volt, és tartalmazta Ian Tyson “Someday Soon” című dalát és a címadó számot, amelyet a brit énekes-dalszerző Sandy Denny írt. Az albumon szerepelt Collins “My Father” című szerzeménye és Leonard Cohen “Bird on the Wire” című dalának egyik első feldolgozása is.
A hetvenes évekre Collins már komoly hírnévre tett szert művészdalénekesként és népdalénekesként, és saját szerzeményeivel is kezdett kitűnni. Széles anyagválasztékáról is ismert volt: dalai közé tartozik ebből az időszakból a hagyományos keresztény himnusz, az “Amazing Grace”, Stephen Sondheim Broadway-balladája, a “Send in the Clowns” (mindkettő top 20-as sláger volt kislemezként), Joan Baez “A Song for David” című dalának felvétele, valamint saját szerzeményei, például a “Born to the Breed”.
Collins vendégszerepelt a The Muppet Show 1978 januárjában sugárzott epizódjában, ahol a “Leather-Winged Bat”, az “I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, a “Do Re Mi” és a “Send in the Clowns” című dalokat énekelte. Többször szerepelt a Szezám utcában is, ahol a “Fishermen’s Song”-ot adta elő a Bármi Muppet halászok kórusával, trióban énekelt Biffel és Sullyval az “igen” szót használva, és még a “The Sad Princess” című modern zenés mese-szkeccsben is szerepelt. Ő énekelte az 1983-as The Magic of Herself the Elf című animációs különkiadás zenéjét, valamint a The Wind in the Willows című Rankin-Bass tévéfilm főcímdalát. Collins 1979-es Hard Times for Lovers című albuma némi extra publicitást kapott a borítóhüvely fotójával, melyen Collins meztelenül látható.
1990-ben Collins kiadta a Fires of Eden című albumát a Columbia Records gondozásában. Az albumról egy kislemez született – a “Fires of Eden”, amelyet Kit Hain és Mark Goldenberg írt. A kislemez a Billboard Adult Contemporary listáján a 31. helyen végzett. A megjelenés idején Collins többször is előadta a dalt élőben, többek között a The Tonight Show Starring Johnny Carson és a The Joan Rivers Show című műsorokban. A dalt népszerűsítő, Collins szereplésével készült klip is megjelent. Később Cher a “Fires of Eden” című dalt az 1991-es Love Hurts című albumára vette fel. Collins Fires of Eden című dalának további emlékezetes dalai közé tartozik a “The Blizzard”, a “Home Before Dark” és a The Hollies dalának feldolgozása – “The Air That I Breathe”.
Collins első memoárja, a Trust Your Heart 1987-ben jelent meg, majd 1995-ben egy regény, a Shameless következett. Második memoárja, a Sanity and Grace (2003) fia, Clark 1992 januárjában bekövetkezett halálát meséli el. Menedzsere, Katherine DePaul segítségével megalapította a Wildflower Recordsot. Bár lemezeladásai már nem olyanok, mint régen, még mindig készít lemezeket és turnézik az Egyesült Államokban, Európában, Ausztráliában és Új-Zélandon. Fellépett Bill Clinton elnök első beiktatásán 1993-ban, ahol az “Amazing Grace”-t és a “Chelsea Morning”-ot énekelte (Clintonék kijelentették, hogy lányukat, Chelsea-t Collins felvétele után nevezték el). 2006-ban Eliot Spitzer reklámjában elénekelte a “This Little Light of Mine”-t.
Változatos művészek, köztük Shawn Colvin, Rufus Wainwright és Chrissie Hynde feldolgozták szerzeményeit a Born to the Breed című tribute albumon 2008-ban. Ugyanebben az évben Collins kiadta saját Beatles-dalokat feldolgozó gyűjteményét, május 18-án pedig díszdoktori címet kapott a Pratt Institute-tól. 2010-ben Collins a Newport Folk Fesztiválon elénekelte Amy Speace “The Weight of the World” című dalát.
Collins csatlakozott a 7., 9., 10., 11., 12., 13. és 14. éves Independent Music Awards zsűrijéhez, és ezzel nagyban segítette a független zenészek karrierjét.
2012 júliusában Collins vendégművészként szerepelt az ausztrál SBS televízió RocKwiz című műsorában.
2019. június 25-én a The New York Times Magazine azon több száz művész közé sorolta Judy Collinst, akiknek anyaga állítólag megsemmisült a 2008-as Universal-tűzben.