コリンズは5人兄弟の長女としてワシントン州シアトルに生まれ、そこで最初の10年間を過ごした。 盲目の歌手、ピアニスト、ラジオ番組の司会者であった父は、1949年にコロラド州デンバーで仕事をすることになり、一家はそこに移り住んだ。 コリンズはクラシックピアノをアントニア・ブリコに師事し、13歳のときにモーツァルトの「2台のピアノのための協奏曲」を演奏してデビューした。 ブリコは当時もその後も、コリンズが民族音楽に興味を持ち始めたことに難色を示し、彼女はピアノのレッスンを中断することになった。 数年後、国際的に知られるようになったコリンズは、デンバーで開かれた自分のコンサートにブリコを招待した。 演奏が終わった後、ブリコはコリンズの両手を握り、彼女の指をしげしげと眺めながら、「リトル・ジュディ-君は本当にどこかに行けたんだね」と言った。 さらにその後、コリンズはブリコ自身が若い頃、ジャズやラグタイム・ピアノを弾いて生計を立てていたことを知った（『Singing Lessons』71-72頁）。 しかし、ウディ・ガスリーやピート・シーガーの音楽、そして1960年代初頭のフォーク・リバイバルの伝統的な歌は、コリンズの興味をかき立て、歌詞への愛情を目覚めさせたのであった。 天才ピアノ少女としてデビューした3年後には、ギターを弾くようになった。 デンバーのイースト高校を卒業後、フォークアーティストとして初めて人前に出たのは、コロラド州ボルダーのマイケルズ・パブとデンバーのフォーククラブ、エクソダスであった。 彼女の音楽は、夫が教鞭をとっていたコネティカット大学で人気を博した。 デイヴィッド・グリスマンやトム・アザリアンらとともに、パーティや学内のラジオ局で演奏した。 やがてニューヨークのグリニッチ・ヴィレッジに進出し、ゲルディーズ・フォーク・シティなどのクラブで演奏した後、エレクトラ・レコードと契約し、35年間、このレーベルと関わりを持つことになる。 1961年、コリンズは22歳で最初のアルバム『A Maid of Constant Sorrow』を発表した。
当初、彼女は伝統的なフォークソングや他の人、特にトム・パクストン、フィル・オックス、ボブ・ディランといった当時のプロテスト・ソングライターが書いた歌を歌った。 ディランの「ミスター・タンバリン・マン」やピート・シーガーの「ターン、ターン、ターン」など、この時代の重要な曲を自分なりにアレンジして録音した。 コリンズはまた、あまり知られていないミュージシャンをより多くの人々に紹介することにも貢献した。 例えば、カナダの詩人レナード・コーエンの曲を録音し、彼は長年にわたって親しい友人となった。
コリンズの最初の数枚のアルバムは、ギターを使ったストレートなフォークソングだったが、1966年の『In My Life』から、ビートルズ、レナード・コーエン、ジャック・ブレル、クルト・ヴァイルなど、多様なソースの作品を収録するようになった。 マーク・エイブラムソンがプロデュース、ジョシュア・リフキンがアレンジを担当し、多くのナンバーに豪華なオーケストレーションが加えられている。
1967年のアルバム『ワイルドフラワーズ』では、エイブラムソンのプロデュース、リフキンのアレンジにより、「Since You’ve Asked」を皮切りに自作曲を収録するようになった。 このアルバムでコリンズはミッチェルの「Both Sides, Now」が大ヒットしグラミー賞を受賞、1968年12月にはビルボードホット100で8位を記録した。 2曲（「Who Knows Where The Time Goes」と「Albatross」）は1968年の映画「The Subject Was Roses」で取り上げられた。
Collins’ 1968 album Who Knows Where the Time Goes は David Anderle がプロデュース、バックには当時ロマンスのあった Crosby, Stills & Nash の Stephen Stills がギターでフィーチャーされています。 (タイム・ゴー』はメロウなカントリー・サウンドで、イアン・タイソンの「サムデイ・スーン」や、イギリスのシンガーソングライター、サンディ・デニーが書いたタイトル曲などが収録されている。 また、コリンズ作曲の「マイ・ファーザー」やレナード・コーエンの「バード・オン・ザ・ワイヤー」の最初のカバーも収録されている。
1970年代までに、コリンズはアートソング歌手、フォークシンガーとして確固たる評価を得て、自作曲で目立ち始めていた。 この時期の曲には、伝統的なキリスト教の賛美歌「アメイジング・グレイス」、スティーブン・ソンドハイムのブロードウェイ・バラード「センド・イン・ザ・クラウンズ」（いずれもシングルとしてトップ20ヒットになった）、ジョーン・バエズ「ア・ソング・フォー・デイビッド」の録音、「ボーン・トゥ・ザ・ブリード」などの自作曲などがあり、その幅広い作風で知られていた。
コリンズは1978年1月に放送されたマペット・ショーにゲスト出演し、「Leather-Winged Bat」、「I Know An Old Lady who Swallowed a Fly」、「Do Re Mi」、「Send in the Clowns」などを歌っている。 セサミストリートにも何度か出演し、Anything Muppetの漁師たちのコーラスで「Fishermen’s Song」を、BiffとSullyと「yes」という単語を使ってトリオで歌い、さらにモダン・ミュージカルのおとぎ話のスキット「The Sad Princess」で主演をつとめた。 1983年のアニメスペシャル『エルフの魔法』やランキン・バスのテレビ映画『柳に風』の主題歌を歌った。 1979年のアルバム『ハード・タイムズ・フォー・ラヴァーズ』は、ヌード姿のジャケット写真で話題となった。 このアルバムは、キット・ヘインとマーク・ゴールデンバーグが作曲した「ファイアーズ・オブ・エデン」という1枚のシングルを生んだ。 このシングルはビルボードのアダルト・コンテンポラリー・チャートで31位を記録した。 リリース当時、コリンズはこの曲をThe Tonight Show Starring Johnny CarsonやThe Joan Rivers Showなどのライブで演奏した。 また、この曲のプロモーションとして、コリンズを起用したミュージックビデオも公開された。 その後、シェールは1991年のアルバム『Love Hurts』で「Fires of Eden」を録音している。
Collins first memoir, Trust Your Heart, 1987, published and the novel, Shameless, followed in 1995.コリンズは、1987年に「Trust Your Heart」を発表しました。 2作目の回顧録『Sanity and Grace』（2003年）は、1992年1月に息子のクラークが亡くなったときのことを語っている。 マネージャーのキャサリン・デポールの助けで、彼女はワイルドフラワー・レコードを設立した。 レコードの売り上げはかつてのようにはいかないが、現在もレコーディングを続け、アメリカ、ヨーロッパ、オーストラリア、ニュージーランドでツアーを行っている。 1993年のビル・クリントン大統領の最初の就任式に出演し、「アメイジング・グレイス」と「チェルシー・モーニング」を歌った（クリントン夫妻は、娘のチェルシーをコリンズが録音した曲から名付けたと明言している）。 2006年には、エリオット・スピッツァーのコマーシャルで「This Little Light of Mine」を歌った。
2008年には、ショーン・コルビン、ルーファス・ウェインライト、クリッシー・ハインドなど様々なアーティストが彼女の曲をカバーし、トリビュート・アルバム『Born to the Breed』を発表した。 同年、コリンズはビートルズの曲を集めた自身のカバー集をリリースし、5月18日にはプラット・インスティテュートから名誉博士号を授与された。 2010年、コリンズはニューポート・フォーク・フェスティバルでエイミー・スピースの曲「The Weight of the World」を歌った。
コリンズは第7、9、10、11、12、13、14回インディペンデント音楽賞の審査員に加わり、そうすることで独立系ミュージシャンのキャリアに大きな助力を与えている。
2012年7月、コリンズはオーストラリアのSBSテレビ番組「RocKwiz」にゲスト・アーティストとして出演した。
2019年6月25日、ニューヨーク・タイムズ誌は、2008年のユニバーサル火災で資料を焼失したとされる数百人のアーティストにジュディ・コリンズをリストアップしている。