Collins blev født som den ældste af fem søskende i Seattle, Washington, hvor hun tilbragte de første ti år af sit liv. Hendes far, en blind sanger, pianist og radiovært, tog et job i Denver, Colorado, i 1949, og familien flyttede dertil. Collins studerede klassisk klaver hos Antonia Brico og debuterede offentligt som 13-årig med Mozarts koncert for to klaverer. Brico var både dengang og senere ikke særlig glad for Collins’ voksende interesse for folkemusik, hvilket førte til den svære beslutning om at afbryde klaverundervisningen. Mange år senere, efter at hun var blevet internationalt kendt, inviterede hun Brico til en af sine koncerter i Denver. Da de mødtes efter forestillingen, tog Brico begge Collins’ hænder i sine, kiggede vemodigt på hendes fingre og sagde: “Little Judy – du kunne virkelig have været nået langt”. Endnu senere opdagede Collins, at Brico selv havde levet af at spille jazz- og ragtime-piano, da hun var yngre (Singing Lessons, s. 71-72). I sit tidlige liv var Collins så heldig at møde mange professionelle musikere gennem sin far.
Det var dog Woody Guthries og Pete Seegers musik og de traditionelle sange fra folkemusikken i de tidlige 1960’ere, der tændte Collins’ interesse og vakte hendes kærlighed til lyrik. Tre år efter sin debut som vidunderbarn på klaver spillede hun guitar. Hendes første offentlige optrædener som folkekunstner efter sin eksamen fra Denver’s East High School var på Michael’s Pub i Boulder, Colorado, og folkeklubben Exodus i Denver. Hendes musik blev populær på University of Connecticut, hvor hendes mand underviste. Hun optrådte til fester og for universitetsradiostationen sammen med David Grisman og Tom Azarian. Til sidst tog hun til Greenwich Village i New York City, hvor hun spillede på klubber som Gerde’s Folk City, indtil hun skrev kontrakt med Elektra Records, et pladeselskab, som hun var tilknyttet i 35 år. I 1961 udgav Collins sit første album, A Maid of Constant Sorrow, som 22-årig.
I begyndelsen sang hun traditionelle folkesange eller sange skrevet af andre – især tidens protestsangskrivere, såsom Tom Paxton, Phil Ochs og Bob Dylan. Hun indspillede sine egne versioner af vigtige sange fra perioden, såsom Dylans “Mr. Tambourine Man” og Pete Seegers “Turn, Turn, Turn, Turn”. Collins var også medvirkende til at bringe lidet kendte musikere ud til et større publikum. Hun indspillede f.eks. sange af den canadiske digter Leonard Cohen, som i årenes løb blev en nær ven af hende. Hun indspillede også sange af singer-songwritere som Eric Andersen, Fred Neil, Ian Tyson, Joni Mitchell, Randy Newman, Robin Williamson og Richard Fariña, længe før de opnåede national anerkendelse.
Collins’ første par album bestod af rene guitarbaserede folkesange, men i 1966 begyndte hun med In My Life at udvide sig til at indspille værker fra så forskellige kilder som Beatles, Leonard Cohen, Jacques Brel og Kurt Weill. Mark Abramson producerede og Joshua Rifkin arrangerede albummet og tilføjede en frodig orkestrering til mange af numrene. Albummet var et stort skift for en folk-kunstner og satte kursen for Collins’ efterfølgende arbejde i det næste årti.
Med albummet Wildflowers fra 1967, der også var produceret af Abramson og arrangeret af Rifkin, begyndte Collins at indspille sine egne kompositioner, begyndende med “Since You’ve Asked”. Albummet gav også Collins et stort hit og en Grammy-pris i Mitchells “Both Sides, Now”, som i december 1968 nåede nummer 8 på Billboard Hot 100. To sange (“Who Knows Where The Time Goes” og “Albatross”) blev medvirket i filmen The Subject Was Roses fra 1968.
Collins’ album Who Knows Where the Time Goes fra 1968 blev produceret af David Anderle, og havde back-up guitar af Stephen Stills (fra Crosby, Stills & Nash), som hun var romantisk involveret med på det tidspunkt. (Hun var inspirationen til Stills’ CSN-klassiker “Suite: Judy Blue Eyes”.) Time Goes havde en blød countrysound og indeholdt Ian Tysons “Someday Soon” og titelnummeret, der er skrevet af den britiske singer-songwriter Sandy Denny. Albummet indeholdt også Collins’ komposition “My Father” og et af de første covers af Leonard Cohens “Bird on the Wire”.
I 1970’erne havde Collins et solidt ry som kunstsangerinde og folkesangerinde og var begyndt at skille sig ud med sine egne kompositioner. Hun var også kendt for sin brede vifte af materiale: hendes sange fra denne periode omfatter den traditionelle kristne salme “Amazing Grace”, Stephen Sondheims Broadway-ballade “Send in the Clowns” (som begge blev top 20-hits som singler), en indspilning af Joan Baez’ “A Song for David” og hendes egne kompositioner, såsom “Born to the Breed”.
Collins medvirkede som gæstestjerne i The Muppet Show i et afsnit, der blev sendt i januar 1978, og sang “Leather-Winged Bat”, “I Know An Old Lady who Swallowed a Fly”, “Do Re Mi” og “Send in the Clowns”. Hun optrådte også flere gange i Sesame Street, hvor hun optrådte med “Fishermen’s Song” med et kor af alt muligt Muppet-fiskere, sang en trio med Biff og Sully, hvor hun brugte ordet “yes”, og spillede endda med i en moderne musikalsk eventyrs sketch kaldet “The Sad Princess”. Hun sang musikken til den animerede specialfilm “The Magic of Herself the Elf” fra 1983 samt temasangen til Rankin-Bass tv-filmen “The Wind in the Willows”. Collins’ album Hard Times for Lovers fra 1979 fik lidt ekstra omtale med et foto af Collins nøgen på coveromslaget.
I 1990 udgav Collins albummet Fires of Eden under Columbia Records. Albummet gav anledning til en single – “Fires of Eden”, skrevet af Kit Hain og Mark Goldenberg. Singlen nåede en topplacering som nr. 31 på Billboards Adult Contemporary-liste. Da sangen blev udgivet, fremførte Collins den live ved flere lejligheder, bl.a. i The Tonight Show Starring Johnny Carson og The Joan Rivers Show. Der blev også udgivet en musikvideo, som promoverede sangen og viste Collins. Senere indspillede Cher “Fires of Eden” på sit album Love Hurts fra 1991. Andre mindeværdige sange fra Collins’ Fires of Eden omfatter “The Blizzard”, “Home Before Dark” og et cover af The Hollies-sangen – “The Air That I Breathe”.
Collins’ første erindringsbog, Trust Your Heart, blev udgivet i 1987, og en roman, Shameless, fulgte i 1995. En anden erindringsbog, Sanity and Grace (2003), fortæller om hendes søn Clark’s død i januar 1992. Med hjælp fra sin manager Katherine DePaul grundlagde hun Wildflower Records. Selv om hendes pladesalg ikke er hvad det engang var, indspiller hun stadig plader og turnerer i USA, Europa, Australien og New Zealand. Hun optrådte ved præsident Bill Clintons første indsættelse i 1993, hvor hun sang “Amazing Grace” og “Chelsea Morning” (Clintons har udtalt, at de opkaldte deres datter, Chelsea, efter Collins’ indspilning af sangen). I 2006 sang hun “This Little Light of Mine” i en reklamefilm for Eliot Spitzer.
Flere kunstnere, herunder Shawn Colvin, Rufus Wainwright og Chrissie Hynde, coverede hendes kompositioner til hyldestalbummet Born to the Breed i 2008. Samme år udgav Collins sin egen coversamling af Beatles-sange, og hun modtog en æresdoktorgrad fra Pratt Institute den 18. maj. I 2010 sang Collins “The Weight of the World” på Newport Folk Festival, en sang af Amy Speace.
Collins var med i dommerpanelet for den 7., 9., 10., 11., 12., 13. og 14. årlige Independent Music Awards og hjalp dermed i høj grad uafhængige musikeres karriere.
I juli 2012 optrådte Collins som gæsteartist i det australske SBS-tv-program RocKwiz.
Den 25. juni 2019 opregnede The New York Times Magazine Judy Collins blandt de hundredvis af kunstnere, hvis materiale angiveligt blev ødelagt i branden i Universal i 2008.