Williams debutó en el cine en la película de suspense de 1975 Deadly Hero. Al año siguiente interpretó un papel secundario en El Ritz, un detective privado de voz chillona que busca a su sospechoso en una casa de baños gay. Llamó la atención del mundo en 1979, cuando protagonizó el papel de George Berger en la película de Miloš Forman Hair, basada en el musical de Broadway de 1967. Williams fue nominado al Globo de Oro por su papel en la película. Apareció en la edición de febrero de 1980 de la revista Playgirl. Ha aparecido en más de 75 películas y varias series de televisión. Entre las películas más destacadas se encuentran: 1941 (1979), Érase una vez en América (1984), Dead Heat (1988), Things to Do in Denver When You’re Dead (1995) y Deep Rising (1998).
La segunda nominación de Williams a los Globos de Oro fue por su papel protagonista en El príncipe de la ciudad (1981), de Sidney Lumet. Su tercera nominación fue por su interpretación de Stanley Kowalski en la presentación televisiva de Un tranvía llamado deseo. En 1996, fue nominado al premio Emmy al mejor actor por la Academia de las Artes de la Televisión & Ciencias por su trabajo en The Late Shift, una película de la HBO, en la que interpretó al agente Michael Ovitz.
En 1996, interpretó al villano Xander Drax en la adaptación del cómic de gran presupuesto de Paramount El fantasma, en la que el personaje de Williams hacía todo lo posible por apoderarse del mundo y matar al misterioso superhéroe de Billy Zane.
La carrera de Williams incluye numerosos papeles en el escenario. Ganó un premio de la Drama League por su trabajo en la reposición en Broadway de Follies, de Stephen Sondheim, y otro por protagonizar la producción off-Broadway de Captains Courageous. Otros espectáculos notables de Broadway son Grease, Over Here de los hermanos Sherman, Once in a Lifetime, Pirates of Penzance y Love Letters, y fuera de Broadway ha aparecido en Oleanna y Oh, Hell de David Mamet (en el Lincoln Center), Some Men Need Help y Maybe I’m Doing It Wrong de Randy Newman. Estrenó la producción de Los Ángeles de Love Letters y apareció en War Letters en el Canon Theatre de Los Ángeles.
Williams interpretó el papel principal del Dr. Andrew Brown en la serie de televisión de la WB Everwood, sobre un neurocirujano de Nueva York que traslada a su familia a Colorado. Aunque los índices de audiencia de la serie nunca fueron espectaculares, fue aclamada por la crítica y tuvo un público devoto. Williams recibió dos nominaciones a los premios SAG (2003 y 2004) por su papel en la serie.
Williams ha hecho varias apariciones como invitado en el drama de ABC Brothers & Sisters como David Morton, un amigo y potencial pretendiente del personaje de Sally Field. Protagonizó la serie de corta duración Heartland en TNT como Nathaniel Grant, pero la serie fue cancelada debido a los bajos índices de audiencia. También protagonizó una película de Lifetime, Staircase Murders, que se emitió el 15 de abril de 2007.
Williams protagonizó una película de Hallmark Hall of Fame, Beyond the Blackboard, con su antigua coprotagonista de Everwood, Emily VanCamp. Se emitió por primera vez en la CBS el 24 de abril de 2011.
Williams en 2008
Williams aparece en el piloto televisivo de la CBS Peachtree Lines como el alcalde Lincoln Rylan. El serial es un examen de cuestiones políticas, sociales y culturales en Atlanta.
Williams también ha trabajado como director, ganando dos premios del festival por dirigir a Texan en la serie Chanticleer Films de Showtime.
Con Thora Birch en el set de La sonrisa etrusca
Williams actualmente interpreta un papel como Mick O’ Brien en una serie de televisión de Hallmark Channel llamada Chesapeake Shores que se emite originalmente en agosto de 2016 hasta la actualidad.¡
También tuvo un papel recurrente en Chicago Fire como el padre de Kelly Severide, Benny Severide hasta la muerte de su personaje en la temporada 7.
Williams es autor de un libro para niños, Air Show! ilustrado por Robert Neubecker, publicado en 2010 por Disney/Hyperion Books). Dirigido a un público de niños de entre tres y siete años, el libro documenta de forma lúdica la experiencia de un espectáculo aéreo con textos sencillos y llamativas ilustraciones de aviones como un Boeing B-17, un biplano Pitts Special y el Blue Angel F/A-18 de la Marina estadounidense.