ウィリアムズは1975年のスリラー映画『デッドリー・ヒーロー』で映画デビューを果たした。 翌年には『リッツ』で脇役として、ゲイ・バスハウスで容疑者を捜す鳴き声の私立探偵を演じた。 1979年、1967年のブロードウェイミュージカルを基にしたミロシュ・フォアマン監督の映画『ヘア』にジョージ・バーガー役で出演し、世界的に注目されるようになる。 同作品でウィリアムズはゴールデングローブ賞にノミネートされた。 1980年2月号のPlaygirl誌に掲載された。 その後、75本以上の映画といくつかのテレビシリーズに出演している。 代表的な作品は以下の通り。 1941』（1979）、『Once Upon A Time In America』（1984）、『Dead Heat』（1988）、『Things to Do in Denver When You’re Dead』（1995）、『Deep Rising』（1998）。
Williams の 2 度目のゴールデングローブは、Sidney Lumet監督の『プリンス・オブ・ザ・シティ』（1981）で主役になったもので、『Deep Rising』では、”Things to Do in Denver “というタイトルでノミネート。 3度目のノミネートは、『欲望という名の電車』のテレビ放映でスタンレー・コワルスキーを演じたことであった。 1996年には、HBOの映画『The Late Shift』でエージェント、マイケル・オヴィッツを演じ、テレビ芸術アカデミー&科学部門のエミー賞主演男優賞にノミネートされた。
1996年には、パラマウントの大予算コミック映画化作品『ファントム』で悪役ザンダー・ドラックスを演じ、ウィリアムズのキャラクターは世界征服とビリー・ゼイン演じる謎のスーパーヒーローの殺害に全力を尽くした。
ウィリアムズのキャリアには数多くの舞台役が含まれる。 スティーブン・ソンドハイムの『フォリーズ』のブロードウェイ・リバイバル公演でドラマ・リーグ賞を受賞し、オフブロードウェイ公演の『キャプテン・カレッジス』の主演で別の賞を受賞した。 ブロードウェイでは、「グリース」、シャーマン兄弟の「オーバーヒア！」、「ワンス・イン・ア・ライフタイム」、「パイレーツ・オブ・ペンザンス」、「ラブレターズ」などに出演し、オフブロードウェイでは、デヴィッド・マメットの「オレアナ」や「オー、ヘル」（リンカーンセンター）、「サムメン・ニード・ヘルプ」やランディ・ニューマン「メイビー・アイム・ドゥ・イット・ワング」に出演している。
ウィリアムズは、ニューヨークの神経外科医が家族をコロラドに移すという設定のWBテレビシリーズ「Everwood」で、アンドリュー・ブラウン医師役で主役を演じました。 視聴率は決して高くはなかったが、批評家からは絶賛され、熱狂的なファンを獲得した。 ウィリアムズはこの番組での役柄で、2003年と2004年の2回、SAG賞にノミネートされた。
ウィリアムズは、サリー・フィールド演じる主人公の友人で求婚者候補のデイビッド・モートンとして、ABCドラマ「ブラザーズ&シスターズ」に数回ゲスト出演している。 TNTの短命シリーズ「ハートランド」ではナサニエル・グラント役で主演したが、低視聴率で打ち切られた。 また、2007年4月15日に放映されたLifetimeの映画「Staircase Murders」に主演。
ウィリアムズは、ホールマークの殿堂入り映画「Beyond the Blackboard」で、元エバーウッドの共演者、エミリー・ヴァンキャンプと主演した。 2011年4月24日にCBSで初放送されました。
Williams in 2008
WilliamsはCBSテレビパイロット版Peachtree Linesに市長リンカーン・リランとして出演しています。 このシリーズは、アトランタの政治的、社会的、文化的問題を検証するものです。
ウィリアムズは監督としても活躍しており、ShowtimeのChanticleer FilmsシリーズでTexanを監督し、2つの映画賞を受賞しています。
The Etruscan SmileのセットでThora Birchと
Williams currently plays role as Mick O’ Brien in a Hallmark Channel television series called Chesapeake Shores originally broadcasting August 2016 till current.
彼はまた、シカゴ火災でケリー・セベライドの父、ベニー・セベライドとして、シーズン7で彼のキャラクターの死までレギュラー出演していました。
ウィリアムズは、子供向けの本、Air Show! 絵：ロバート・ノイベッカー、出版社：ディズニー／ハイペリオン・ブックス）。 ボーイングB-17、ピッツ・スペシャル複葉機、米海軍のブルーエンジェルF/A-18など、シンプルなテキストと大胆なイラストで、エアショーの体験を遊び心たっぷりに描いています。