Williams și-a făcut debutul cinematografic în filmul thriller Deadly Hero din 1975. În anul următor a jucat un rol secundar în The Ritz, un detectiv particular cu voce stridentă care își caută suspectul într-o casă de baie pentru homosexuali. A intrat în atenția lumii în 1979, când a jucat rolul lui George Berger în filmul lui Miloš Forman Hair, bazat pe musicalul de pe Broadway din 1967. Williams a fost nominalizat la un premiu Globul de Aur pentru rolul său din film. A fost prezentat în ediția din februarie 1980 a revistei Playgirl. A continuat să apară în peste 75 de filme și în mai multe seriale de televiziune. Printre filmele notabile se numără: 1941 (1979), Once Upon A Time In America (1984), Dead Heat (1988), Things to Do in Denver When You’re Dead (1995) și Deep Rising (1998).
A doua nominalizare a lui Williams la Globul de Aur a fost pentru rolul principal din filmul lui Sidney Lumet, Prince of the City (1981). Cea de-a treia nominalizare a fost pentru interpretarea lui Stanley Kowalski în prezentarea televizată a filmului A Streetcar Named Desire. În 1996, a fost nominalizat la premiul Emmy pentru cel mai bun actor de către Academia de Arte & Științe ale Televiziunii pentru activitatea sa din filmul The Late Shift, un film HBO, în care l-a interpretat pe agentul Michael Ovitz.
În 1996, l-a interpretat pe răufăcătorul Xander Drax în adaptarea de benzi desenate cu buget mare a celor de la Paramount, The Phantom, în care personajul lui Williams a făcut tot posibilul să cucerească lumea și să-l ucidă pe misteriosul supererou al lui Billy Zane.
Cariera lui Williams include numeroase roluri pe scenă. A câștigat un premiu Drama League Award pentru munca sa în reluarea pe Broadway a spectacolului Follies de Stephen Sondheim, și un altul pentru rolul principal în producția off-Broadway Captains Courageous. Printre alte spectacole notabile de pe Broadway se numără Grease, Over Here! al fraților Sherman, Once in a Lifetime, Pirates of Penzance și Love Letters, iar în afara Broadway-ului, a apărut în Oleanna și Oh, Hell (la Lincoln Center) de David Mamet, Some Men Need Help și Maybe I’m Doing It Wrong de Randy Newman. A avut premiera în producția din Los Angeles a spectacolului Love Letters și a apărut în War Letters la Canon Theatre din Los Angeles.
Williams a jucat rolul principal al doctorului Andrew Brown în serialul de televiziune Everwood de la WB, despre un neurochirurg din New York City care își mută familia în Colorado. Deși audiențele serialului nu au fost niciodată spectaculoase, acesta a fost aclamat de critici și a avut un public devotat. Williams a primit două nominalizări la SAG Award (2003 și 2004) pentru rolul său din serial.
Williams a avut mai multe apariții ca invitat în serialul dramatic ABC Brothers & Sisters & în rolul lui David Morton, un prieten și potențial pretendent al personajului lui Sally Field. A jucat în serialul de scurtă durată Heartland de pe TNT în rolul lui Nathaniel Grant, dar serialul a fost anulat din cauza audiențelor scăzute. De asemenea, a jucat într-un film Lifetime, Staircase Murders, care a fost difuzat pe 15 aprilie 2007.
Williams a jucat într-un film Hallmark Hallmark of Fame, Beyond the Blackboard, cu fosta sa colegă de platou din Everwood, Emily VanCamp. A fost difuzat pentru prima dată pe CBS la 24 aprilie 2011.
Williams în 2008
Williams apare în episodul pilot de televiziune CBS Peachtree Lines în rolul primarului Lincoln Rylan. Serialul este o examinare a problemelor politice, sociale și culturale din Atlanta.
Williams a lucrat, de asemenea, ca regizor, câștigând două premii de festival pentru regia filmului Texan în seria Chanticleer Films de la Showtime.
Cu Thora Birch pe platoul de filmare al filmului The Etruscan Smile
Williams joacă în prezent rolul lui Mick O’ Brien într-un serial de televiziune Hallmark Channel numit Chesapeake Shores, difuzat inițial din august 2016 până în prezent.
A avut, de asemenea, un rol recurent în Chicago Fire în rolul tatălui lui Kelly Severide, Benny Severide până la moartea personajului său în sezonul 7.
Williams este autorul unei cărți pentru copii, Air Show! ilustrată de Robert Neubecker, publicată în 2010 de Disney/Hyperion Books). Destinată unui public de copii cu vârste cuprinse între trei și șapte ani, cartea documentează în mod jucăuș o experiență de spectacol aviatic cu un text simplu și ilustrații îndrăznețe ale unor aeronave precum un Boeing B-17, un biplan Pitts Special și Blue Angel F/A-18 al Marinei SUA.
.