Williams maakte zijn filmdebuut in de thrillerfilm Deadly Hero uit 1975. Het jaar daarop speelde hij een bijrol in The Ritz, een piepstemmige privé-detective die in een homobadhuis op zoek gaat naar zijn verdachte. Hij kwam onder de aandacht in 1979, toen hij de hoofdrol speelde als George Berger in de Miloš Forman film Hair, die gebaseerd was op de Broadway musical uit 1967. Williams werd genomineerd voor een Golden Globe Award voor zijn rol in de film. Hij was te zien in de februari 1980 editie van Playgirl magazine. Hij speelde in meer dan 75 films en verschillende televisieseries. Bekende films zijn: 1941 (1979), Once Upon A Time In America (1984), Dead Heat (1988), Things to Do in Denver When You’re Dead (1995), en Deep Rising (1998).
Williams’ tweede Golden Globe-nominatie was voor zijn hoofdrol in Sidney Lumet’s Prince of the City (1981). Zijn derde nominatie was voor zijn rol als Stanley Kowalski in de televisie-uitvoering van A Streetcar Named Desire. In 1996 werd hij door de Academy of Television Arts & Sciences genomineerd voor een Best Actor Emmy Award voor zijn werk in The Late Shift, een HBO-film, waarin hij agent Michael Ovitz vertolkte.
In 1996 speelde hij schurk Xander Drax in Paramount’s big budget comic book adaptatie The Phantom, waarin Williams’ personage zijn best deed om de wereld over te nemen en Billy Zane’s mysterieuze superheld te doden.
Williams’ carrière omvat talrijke toneelrollen. Hij won een Drama League Award voor zijn werk in de Broadway revival van Stephen Sondheim’s Follies, en nog een voor zijn hoofdrol in de off-Broadway productie van Captains Courageous. Andere belangrijke Broadway shows zijn Grease, the Sherman Brothers’ Over Here!, Once in a Lifetime, Pirates of Penzance en Love Letters, en off-Broadway was hij te zien in David Mamet’s Oleanna en Oh, Hell (in het Lincoln Center), Some Men Need Help en Randy Newman’s Maybe I’m Doing It Wrong. Hij bracht de Los Angeles productie van Love Letters in première en was te zien in War Letters in het Canon Theatre in Los Angeles.
Williams speelde de hoofdrol als Dr. Andrew Brown in de WB televisieserie Everwood, over een neurochirurg uit New York City die zijn gezin verhuist naar Colorado. Hoewel de kijkcijfers van de show nooit spectaculair waren, kreeg het lovende kritieken en een toegewijde aanhang. Williams kreeg twee SAG Award nominaties (2003 en 2004) voor zijn rol in de show.
Williams heeft verschillende gastoptredens gemaakt in het ABC drama Brothers & Sisters als David Morton, een vriend en potentiële minnaar van Sally Field’s personage. Hij speelde in de kortstondige serie Heartland op TNT als Nathaniel Grant, maar de serie werd geannuleerd wegens lage kijkcijfers. Hij speelde ook in een Lifetime film, Staircase Murders, die werd uitgezonden op 15 april 2007.
Williams speelde in een Hallmark Hall of Fame film, Beyond the Blackboard, met zijn voormalige Everwood co-ster, Emily VanCamp. Het werd voor het eerst uitgezonden op CBS op 24 april 2011.
Williams in 2008
Williams verschijnt in de CBS-televisiepilot Peachtree Lines als burgemeester Lincoln Rylan. De serie is een onderzoek naar politieke, sociale en culturele kwesties in Atlanta.
Williams heeft ook gewerkt als regisseur en won twee festivalprijzen voor de regie van Texan in de serie Chanticleer Films van Showtime.
Met Thora Birch op de set van The Etruscan Smile
Williams speelt momenteel een rol als Mick O’ Brien in een Hallmark Channel-televisieserie genaamd Chesapeake Shores die oorspronkelijk wordt uitgezonden van augustus 2016 tot nu.
Hij had ook een terugkerende rol in Chicago Fire als de vader van Kelly Severide, Benny Severide tot de dood van zijn personage in seizoen 7.
Williams is auteur van een kinderboek, Air Show! geïllustreerd door Robert Neubecker, uitgegeven in 2010 door Disney/Hyperion Books). Gericht op een publiek van kinderen van drie tot zeven jaar, het boek documenteert speels een airshow ervaring met eenvoudige tekst en gedurfde illustraties van dergelijke vliegtuigen zoals een Boeing B-17, een Pitts Special tweedekker, en de US Navy’s Blue Angel F / A-18.